ssmuБюллетень сибирской медициныBulletin of Siberian Medicine1682-03631819-3684Siberian State Medical University, the Ministry of Healthcare of the Russian Federation10.20538/1682-0363-2019-2-127-145ssmu-2310Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL PAPERSО возможности омегоэлектроэнцефалографии в оценке функционального и метаболического состояния нервной ткани головного мозга при гипервентиляцииAbout the use of omega-electroencephalography to estmate functional and metabolic state of nervous tissue of the brain during hyperventilationМурикС. Э.MurikS. E.

Мурик Сергей Эдуардович - кандидат биологических наук,  доцент, кафедра  физиологии и психофизиологии.

664003, Иркутск, ул. К. Маркса, 1.

Murik Sergey E. - PhD,  Аssociate  Рrofessor,  Physiology and Psychophysiology  Department.

1, K. Marx Str., Irkutsk, 664003.

sergey_murik@mail.ruИркутский государственный университетРоссияIrkutsk State UniversityRussian Federation201911082019182127145Copyright © Мурик С.Э., 20192019Мурик С.Э.Murik S.E.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://bulletin.ssmu.ru/jour/article/view/2310

Цель работы – исследовать  возможности нового электрофизиологического метода омегоэлектроэнцефалографии в оценке изменений функционального и метаболического состояния клеток  нервной ткани головного  мозга  в процессе  адаптации  к ишемии.

Материал и методы

Материал и методы. Ишемия  головного  мозга  моделировалась с  помощью  гипервентиляционной пробы  (ГП).  Проведены  регистрация и   анализ  содружественных изменений  уровня  постоянного потенциала  (УПП)  и электроэнцефалограммы в 38 отведениях   у одного  и того  же  испытуемого  в процессе  четырехкратного повторения  ГП.

Результаты

Результаты. Ишемическое  состояние  головного  мозга,     формирующееся в процессе  волевой гипервентиляции,  первоначально  сопровождалось негативизацией  УПП  (0,5–1  мВ) и увеличением амплитуды ритмов ЭЭГ всех диапазонов.  После  прекращения  ГП и возвращения  УПП к исходному уровню развивалась    следовая  позитивизация УПП (около  1 мВ), сочетающаяся также  с повышенной  амплитудой  ритмов  ЭЭГ.   Адаптация  к  гипоксии  и ишемии,  моделируемая повторением  ГП, и  повышение  резистентности мозга  к  данным  неблагоприятным факторам  проявились  сначала  в появлении   кратковременного электропозитивного отклонения  УПП  на старте   пробы  и редукции следовой  позитивизации УПП, а затем  в полной  замене   в течение всей пробы электронегативного ответа  на позитивный  (около  0,5 мВ).

Заключение

Заключение. Анализ  характера содружественных изменений  УПП и ЭЭГ в процессе  гипервентиляции и после нее, а также   литературных  данных позволяет   предполагать,  что первоначально  в ответ на ГП в неокортексе развивается деполяризация клеток  нервной  ткани,  сочетающаяся с усилением нейрональной активности.  Активация  компенсаторных механизмов,  приводящая  к  повышению устойчивости  клеток нервной ткани к условиям ишемии, сопровождается развитием  после ишемической деполяризации следовой  гиперполяризации, а само повышение адаптационных  возможностей клеток  мозга    проявляется в замене    деполяризации клеточных  мембран  в ответе  на неблагоприятный фактор гиперполяризацией, сочетающейся  также  с повышенной нейрональной активностью.

Objectives

Objectives. The aim of this study was to investigate diagnostic capabilities of a new electrophysiological method  of omega-electroencephalography in the  estimation  of change  in functional  and metabolic  state  of the cells of nervous tissue during ischemic adaptation.

Materials and methods

Materials and methods.  Brain ischemia was modeled  based on a hyperventilation test  (HVT). Recording  and  analysis  were  made  on  concomitant changes  in direct  current potential level (DCPL) and EEG in 38 derivations  for the same test person  in a fourfold-replicated HVT.

Results

Results. Brain ischemia that  occurs  during volitional  hyperventilation was initially followed by DCPL negativation   (negative  shift)  (0.5–1  mV) and  increase  in amplitude  of all EEG  waves. Cessation  of HVT and return to  initial  DCPL were followed by positivation  (positive  shift) of DCPL (about  1 mV), combined  also with  high-amplitude EEG waves. Adaptation to  hypoxia and  ischemia,  modeled  using replication-based HVT,  and  improvement  of brain  resistance  to these  unfavorable  factors  manifested  themselves first in a short-term  electropositive deviation of DCPL at the start  of the test followed by DCPL positivation  reduction and then in complete substitution of electronegative response  to  positive  shift in DCPL (about  0.5 mV) during  the test.

Conclusion

Conclusion. The analysis of concomitant changes in DCPL and EEG during and after hyperventilation and literature data  analysis suggests that  HVT  was initially  responded  to  by depolarization in neocortical nerve  cells, combined  with  intensification  of  neuronal  activity. Activation  of compensatory mechanisms,  resulting  in improvement  of nerve  cell resistance  to ischemic conditions,  is associated  with  ischemic depolarization followed by hyperpolarization, and  enhancing  adaptive  capabilities  of brain  cells manifest  themselves  in substitution of cell membrane  depolarization to hyperpolarization in response to unfavorable  factor,  also combined with intense neuronal  activity.

омегоэлектроэнцефалографияомегоЭЭГгипервентиляционная ишемиягипервентиляционная пробагипервентиляцияуровень постоянного потенциалаЭЭГфункциональное состояниеметаболическое состояниеomega-electroencephalographyomega-EEGhyperventilation ischemiahyperventilation testhyperventilationdirect current potential levelEEGfunctional statemetabolic stateЭта работа стала возможна благодаря финансовой поддержке Европейской программы Эразмус Мундус (Triple2009212) и профессору Уолтеру Паулюсу (W. Paulus, Department of Clinical Neurophysiology, University of Gettingen, Германия)This work was made possible owing to the financial support of the European Program Erasmus Mundus (Triple2009212) and Professor Walter Paulus (W. Paulus, Department of Clinical Neurophysiology, University of Gettingen, Germany)ReferencesМурик С.Э. Омегоэлектроэнцефалография – новый метод оценки функционального и метаболического состояния нервной ткани. Бюллетень Восточно-Сибирского научного центра СО РАМН. 2004; 3 (1): 154–189.Murik S.E. Omegaelectroencephalography (Direct current EEG) as a new way of estimation of the functional and metabolic state of the neural tissue]. Bulletin of Eastern-Siberian Scientific Center SB RAMS. 2004; 3 (1): 189–194 (in Russ.).Murik S.E., Shapkin A.G. Simultaneous recording of the EEG and direct current (DC) potential makes it possible to assess the functional and metabolic state of the nervous tissue. Int. J. Neuroscience. 2004; 114 (8): 977–997. DOI:10.1080/00207450490450154.Murik S.E., Shapkin A.G. Simultaneous recording of the EEG and direct current (DC) potential makes it possible to assess the functional and metabolic state of the nervous tissue. Int. J. Neuroscience. 2004; 114 (8): 977–997. DOI:10.1080/00207450490450154.Мурик С.Э. Омегоэлектроэнцефалография: становление нового метода, диагностические возможности. Известия Иркутского государственного университета. Серия «Биология. Экология». 2018; 26: 69–85. DOI: 10.26516/2073-3372.2018.26.69.Murik S.E. Omegaelectroencephalography: formation history and diagnostic capabilities of the new method in electrophysiology. The Bulletin of Irkutsk State University. Series Biology, Ecology. 2018; 26: 69–85 (in Russ.). DOI: 10.26516/2073-3372.2018.26.69.Мурик С.Э., Суфианов А.А., Суфианова Г.Ç., Шапкин А.Г. Экспериментальные данные об электрофизиологических коррелятах ишемии мозга разной тяжести. Бюллетень Восточно-Сибирского научного центра СО РАМН. 2003; 1: 148–154.Murik S.E., Sufianov A.A., Sufianova G.Z., Shapkin A.G. Experimental data on electrophysiological indicators of different severity brain ischemia. Bulletin of Eastern-Siberian Scientific Center SB RAMS. 2003; 1: 148–154 (in Russ.).Мурик С.Э. Общие нейрональные механизмы мотиваций и эмоций. Иркутск: Изд-во Иркутского госуниверситета, 2006: 376.Murik S.E. General neural mechanisms of motivations and emotions. Irkutsk: Publishing House Irkutsk State University Publ., 2006: 358 (in Russ.).Murik S.E. The use of DCEEG to estimate functional and metabolic state of nervous tissue of the brain at hyper- and hypoventilation. World Journal of Neuroscience. 2012; 2: 172–182. DOI: 10.4236/wjns.2012.23027.Murik S.E. The use of DCEEG to estimate functional and metabolic state of nervous tissue of the brain at hyper- and hypoventilation. World Journal of Neuroscience. 2012; 2: 172–182. DOI: 10.4236/wjns.2012.23027.Мурик С.Э. Способ определения функционального и метаболического состояния нервной ткани. Патент на изобретение, № 2319441, от 20.03.2008.Murik S.E. A method of determining the functional and metabolic state of the nervous tissue. Patent for invention, No. 2319441, 20.03.2008 (in Russ.).Мурик С.Э., Шапкин А.Г. Способ определения функционального и метаболического состояния нервной ткани. Патент на изобретение, № 2245673, от 10.02.2005.Murik S.E., Shapkin A.G. A method of determining the functional and metabolic state of the nervous tissue. Patent for invention, No. 2245673, 10.02.2005 (in Russ.).Ганцгорн Е.В., Хлопонин Д.П., Макляков Ю.С. Показатели количественной фармако-ЭЭГ при острой ишемии головного мозга и их динамика в условиях применения ноотропов. Медицинский вестник юга России. 2014; 1: 14–23.Gantsgorn E.V., Khloponin D.P., Maklyakov Yu.S. Indicators of quantitative pharmaco-EEG in acute cerebral ischemia and their dynamics in terms of the use of nootropics. Medical Herald of the South of Russia. 2014; 1: 14–23 (in Russ.).Zwiener U., Löbel S., Rother M., Funke M. Quantitative topographical analysis of EEG during nonstandardized and standardized hyperventilation. J. Clin. Neurophysiol. 1998; 15 (6): 521–528.Zwiener U., Löbel S., Rother M., Funke M. Quantitative topographical analysis of EEG during nonstandardized and standardized hyperventilation. J. Clin. Neurophysiol. 1998; 15 (6): 521–528.Rockstroh B. Hyperventilation-induced EEG changes in humans and their modulation by an anticonvulsant drug. Epilepsy Res. 1990; 7 (2): 146–154.Rockstroh B. Hyperventilation-induced EEG changes in humans and their modulation by an anticonvulsant drug. Epilepsy Res. 1990; 7 (2): 146–154.Kraaier V., Van Huffelen A.C., Wieneke G.H. Changes in quantitative EEG and blood flow velocity due to standardized hyperventilation; a model of transient ischaemia in young human subjects, Electroenceph. Clin. Neurophysiol. 1988; 70 (5): 377–387. DOI: /10.1016/0013-4694(88)90015-6.Kraaier V., Van Huffelen A.C., Wieneke G.H. Changes in quantitative EEG and blood flow velocity due to standardized hyperventilation; a model of transient ischaemia in young human subjects, Electroenceph. Clin. Neurophysiol. 1988; 70 (5): 377–387. DOI: /10.1016/0013-4694(88)90015-6.Гнездицкий В.В. Обратная задача ЭЭГ и клиническая электроэнцефалография. М.: МЕДпресс-информ, 2004: 624.Gnezditsky V.V. Inverse EEG problem and clinical electroencephalography. Moscow: MEDpress-inform Publ., 2004: 624 (in Russ.).Burghaus L., Hilker R., Dohmen C., Bosche B., Winhuisen L., Galldiks N., Szelies B., Heiss W.D. Early electroencephalography in acute ischemic stroke: prediction of a malignant course? Clin. Neurol. Neurosurg. 2007; 109 (1): 4549. DOI: 10.1016/j.clineuro.2006.06.003.Burghaus L., Hilker R., Dohmen C., Bosche B., Winhuisen L., Galldiks N., Szelies B., Heiss W.D. Early electroencephalography in acute ischemic stroke: prediction of a malignant course? Clin. Neurol. Neurosurg. 2007; 109 (1): 4549. DOI: 10.1016/j.clineuro.2006.06.003.Постнов В.Г., Караськов А.М., Ломиворотов В.В. Возможности применения электроэнцефалогафии в кардиохирургии. Патология кровообращения и кардиохирургия. 2009; 1: 35–42.Postnov V.G., Karaskov A.M., Lomivorotov V.V. Possibilities of using electroencephalography in cardiosurgery. Circulation Pathology and Cardiac Surgery. 2009; 1: 35–42 (in Russ.).Латынина М.В. Çначение гипервентиляционной пробы при электроэнцефалографическом обследовании: физиологический аспект. Дис. ... канд. биол. наук: 03.00.13. Владивосток, 2005: 144.Latynina M.V. The role of hyperventilation tests during electroencephalographic examination: the physiological aspect. Thesis of the Candidate of Biological Sciences. Vladivostok, 2005: 144 (in Russ.).Immink R.V., Pott F.C., Secher N.H., van Lieshout J.J. Hyperventilation, cerebral perfusion, and syncope. J. Appl. Physiol. 2014; Apr. 116 (7): 844–851. DOI: 10.1152/japplphysiol.00637.2013.Immink R.V., Pott F.C., Secher N.H., van Lieshout J.J. Hyperventilation, cerebral perfusion, and syncope. J. Appl. Physiol. 2014; Apr. 116 (7): 844–851. DOI: 10.1152/japplphysiol.00637.2013.Гнездицкий В.В., Кошурникова Е.Е., Корепина О.С., Скоморохов А.А. Анализ реакций ЭЭГ на гипервентиляцию (тренды и дипольная локализация): проблемы интерпретации. Функциональная диагностика. 2010; 1: 13–25.Gnezditsky V.V., Koshurnnikova E.E., Korepina O.S., Skomorokhov A.A. Analysis of EEG responses to hyperventilation (trends and dipole localization): problems of interpretation. Functional Diagnostics. 2010; 1: 13–25 (in Russ.).Tomita-Gotoh S., Hayashida Y. Scalp-recorded direct current potential shifts induced by hypocapnia and hypercapnia in humans. Electroencephalography and Сlinical Neurophysiology. 1996; 99 (1): 90–97. DOI: 10.1016/0921-884X(96)95170-X.Tomita-Gotoh S., Hayashida Y. Scalp-recorded direct current potential shifts induced by hypocapnia and hypercapnia in humans. Electroencephalography and Сlinical Neurophysiology. 1996; 99 (1): 90–97. DOI: 10.1016/0921-884X(96)95170-X.Voipio J., Tallgren P., Heinonen E., Vanhatalo S., Kaila K. Millivolt-scale DC shifts in the human scalp EEG: evidence for a nonneuronal generator. J. Neurophysiol. 2003; 89 (4): 2208–2214. DOI: 10.1152/jn.00915.2002.Voipio J., Tallgren P., Heinonen E., Vanhatalo S., Kaila K. Millivolt-scale DC shifts in the human scalp EEG: evidence for a nonneuronal generator. J. Neurophysiol. 2003; 89 (4): 2208–2214. DOI: 10.1152/jn.00915.2002.Peterson E.C., Wang Z., Britz G. Regulation of cerebral blood flow. Intern. J. Vascular Medicine. 2011; Article ID 823525: 8. DOI: 10.1155/2011/823525.Peterson E.C., Wang Z., Britz G. Regulation of cerebral blood flow. Intern. J. Vascular Medicine. 2011; Article ID 823525: 8. DOI: 10.1155/2011/823525.Вейн А.М., Молдовану И.В. Нейрогенная гипервентиляция. Кишинев: Штиица, 1988: 181.Vein A.M., Moldavanu I.V. Neurogenic hyperventilation. Kishinev: Shtitsa Publ., 1988: 181 (in Russ.).Королева В.И., Виноградова Л.В. Ишемическая и гипоксическая деполяризация в неокортексе крыс. Журн. высш. нерв. деят. 2000; 50 (4): 612–623.Koroleva V.I., Vinogradova L.V. Ischemic and hypoxic depolarization in the rat neocortex. I.P. Pavlov Journal of Higher Nervous Activity. 2000; 50 (4): 612–623 (in Russ.).Hartings J.A., Li C., Hinzman J.M. et al. Direct current electrocorticography for clinical neuromonitoring of spreading depolarizations. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 2017; 37 (5): 1857–1870. DOI: 10.1177/0271678X16653135.Hartings J.A., Li C., Hinzman J.M. et al. Direct current electrocorticography for clinical neuromonitoring of spreading depolarizations. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 2017; 37 (5): 1857–1870. DOI: 10.1177/0271678X16653135.Ohta K., Graf R., Rosner G. et al. Calcium ion transients in peri infarct depolarizations may deteriorate ion homeostasis and expand infarction in focal cerebral ischemia in cats. Stroke. 2001; 32 (2): 535–543.Ohta K., Graf R., Rosner G. et al. Calcium ion transients in peri infarct depolarizations may deteriorate ion homeostasis and expand infarction in focal cerebral ischemia in cats. Stroke. 2001; 32 (2): 535–543.Январева И.Н., Кузьмина Т.Р. О механизмах нарушения функционального состояния центральной нервной системы при кислородной недостаточности мозга. Физиологические механизмы основных нервных процессов. Труды Ленингр. о-ва естествоисп. 1985; 75 (5): 71–77.Yanvareva I.N. and Kuzmina T.R. On the mechanisms of violation of the functional state of the central nervous system in case of oxygen insufficiency of the brain. Physiological mechanisms of the main nervous processes. Physiological mechanisms of basic neural processes. Proceedings of the Leningrad naturalists’ society. 1985; 75 (5): 71–77 (in Russ.).Власова И.Г., Агаджанян Н.А. Индивидуальная устойчивость к гипоксии организма и нервной клетки. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 1994; 118 (11): 454–457.Vlasova I.G., Agadzhanyan N.A. Individual resistance to hypoxia of the body and the nerve cell. Bulletin of Experimental Biology and Medicine. 1994; 118 (11): 454–457 (in Russ.).Fontes A., Fernandes H.P., de Thomaz A.A. et al. Measuring electrical and mechanical properties of red blood cells with double optical tweezers. J. Biomed. Opt. 2008; 13 (1): 014001. DOI: 10.1117/1.2870108.Fontes A., Fernandes H.P., de Thomaz A.A. et al. Measuring electrical and mechanical properties of red blood cells with double optical tweezers. J. Biomed. Opt. 2008; 13 (1): 014001. DOI: 10.1117/1.2870108.Нечипуренко Н.И., Пашковская И.Д., Мусиенко Ю.И. Основные патофизиологические механизмы ишемии головного мозга. Медицинские новости. 2008; 1: 7–13.Nechipurenko N.I., Pashkovskaya I.D. Basic pathophysiological mechanisms of cerebral ischemia. Medical News. 2008; 1: 7–13 (in Russ.).Пекун Т.Г., Васим Т.В., Федорович С.В. Деполяризация плазматической мембраны синаптасом мозга крыс при вне- и внутриклеточном закислении. Биофизика. 2014; 59 (1): 100–104. [Pekun T.G., Wasem T.V., Fedorovich S.V. Depolarization of the plasma membrane by synaptas of a rat’s brain during extracellular and intracellular acidification. Biophysics. 2014; 59 (1): 100–104 (in Russ.)].Pekun T.G., Wasem T.V., Fedorovich S.V. Depolarization of the plasma membrane by synaptas of a rat’s brain during extracellular and intracellular acidification. Biophysics. 2014; 59 (1): 100–104 (in Russ.).Goldring S., O’Leary J.-L. Summation of certain enduring sequelae of cortical activation in the rabbit. Electroencephal. аnd Clin. Neurophysiol. 1951; 3 (3): 329–340.Goldring S., O’Leary J.-L. Summation of certain enduring sequelae of cortical activation in the rabbit. Electroencephal. аnd Clin. Neurophysiol. 1951; 3 (3): 329–340.Сорохтин Г.Н. Реакции возбудимых систем на дефицит возбуждения. М.: Медицина, 1968: 352.Sorokhtin G.N. Reactions of excitable systems to excitation deficit. Moscow: Medicine Publ., 1968: 352 (in Russ.).Caspers H., Speckmann E.J., Lehmenkьhler A. Electrogenesis of cortical DC potentials. Prog. Brain Res. 1980; 54: 3–15. DOI: 10.1016/S0079-6123(08)61603-9.Caspers H., Speckmann E.J., Lehmenkьhler A. Electrogenesis of cortical DC potentials. Prog. Brain Res. 1980; 54: 3–15. DOI: 10.1016/S0079-6123(08)61603-9.Rogers H., Birch P.J., Hayes A.G. Effects of hypoxia and hypoglycaemia on DC potentials recorded from the gerbil hippocampus in vitro. Naunyn. Schmiedebergs. Arch. Pharmacol. 1990; 342 (5): 547–553.Rogers H., Birch P.J., Hayes A.G. Effects of hypoxia and hypoglycaemia on DC potentials recorded from the gerbil hippocampus in vitro. Naunyn. Schmiedebergs. Arch. Pharmacol. 1990; 342 (5): 547–553.Leblond J., Krnjevic K. Hypoxic changes in hippocampal neurons. J. Neurophysiol. 1989; 62 (1): 1–14.Leblond J., Krnjevic K. Hypoxic changes in hippocampal neurons. J. Neurophysiol. 1989; 62 (1): 1–14.Введенский Н.Е. Возбуждение, торможение и наркоз. СПб, 1901: 110.Vvedensky N.E. Excitation, inhibition and narcosis. St. Petersburg, 1901: 110 (in Russ.).Мовчан Н.П. Исследования Л.Л. Васильева – новый этап в развитии учения Н.Е. Введенского о парабиозе. Физиологические механизмы основных нервных процессов. Труды Ленингр. о-ва естествоисп. 1985; 75 (5): 5–15.Movchan N.P. L.L. Vasiliev’s research is a new stage in the development of N.E. Vvedensky’s theory of parabiosis. Physiological Мechanisms of Вasic Neural Рrocesses. Proceedings of the Leningrad Naturalists Society. 1985; 75 (5): 515 (in Russ.).Мурик С.Э. О функциональном состоянии нейронов головного мозга. Бюллетень Восточно-Сибирского научного центра СО РАМН. 2003; 7: 51–53.Murik S.E. On the functional state of brain neurons. Bulletin of Eastern-Siberian Scientific Center SB RAMS. 2003; 7: 51–53 (in Russ.).Мурик С.Э. Общая схема адаптации нервных клеток: новый взгляд. Адаптационные стратегии живых систем. Междисциплинарная научная конференция. Новый Свет, Крым, Украина, 11–16 июня 2012: 82.Murik S.E. General scheme of adaptation of nerve cells: a new insight. Interdisciplinary Scientific Conference «Adaptive Strategies of Living Systems». AR Crimea, Ukraine, June 11–16, 2012: 82 (in Russ.).Витик А.А., Хлесткина М.С., Ищенко Т.В. Изменения биоэлектрической активности головного мозга при моделировании фокальной транзиторной ишемии головного мозга у крыс. Сборник статей IV Международной научно-практической конференции. 2016: 38–46.Vitik A.A., Khlestkina MS, Ishchenko T.V. Changes in the bioelectrical activity of the brain in the simulation of focal transient cerebral ischemia in rats. European Research. The articles of the IV International Scientific and Practical Conference, 2016: 38-46 (in Russ.).

The authors declare that there are no conflicts of interest present.