ssmuБюллетень сибирской медициныBulletin of Siberian Medicine1682-03631819-3684Siberian State Medical University, the Ministry of Healthcare of the Russian Federation10.20538/1682-0363-2020-1-150-159ssmu-2695Research ArticleОБЗОРЫ И ЛЕКЦИИREVIEW AND LECTURESАнализ эпидемиологических исследований взаимосвязи холангиокарциномы и печеночных трематодозовAssociation between cholangiocarcinoma and liver flukes: review of epidemiological studieshttps://orcid.org/0000-0001-6116-8323КовширинаА. Е.KovshirinaA. E.https://orcid.org/0000-0002-2962-1076ФедороваО. С.FedorovaO. S.

2, Mosсow Trakt, Tomsk, 634050, Russian Federation

olga.sergeevna.fedorova@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-6818-9792КовширинаЮ. В.KovshirinaY. V.https://orcid.org/0000-0002-2013-7587ОнищенкоС. В.OnishchenkoS. V.

1, Lenin Av., Surgut, 628403, Russian Federation

https://orcid.org/0000-0002-2514-4188ТаслицкийС. С.TaslickiS. S.https://orcid.org/0000-0002-3959-8391КатанаховаЛ. Л.KatanakhovaL. L.

1, Lenin Av., Surgut, 628403, Russian Federation

https://orcid.org/0000-0002-3764-5182ЧижиковА. В.ChizhikovA. V.

40, Mira Str., Khanty-Mansiysk, 628011, Russian Federation

https://orcid.org/0000-0003-2127-9496ТатауровИ. А.TataurovI. A.

40, Kalinina Str., Khanty-Mansiysk, 628012, Russian Federation

https://orcid.org/0000-0002-2962-1076ОгородоваЛ. М.OrorodovaL. M.Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)РоссияSiberian State Medical UniversityRussian FederationСургутский государственный университет (СурГУ)РоссияSurgut State UniversityRussian FederationСургутская окружная клиническая больницаРоссияSurgut Regional Clinical HospitalRussian FederationХанты-Мансийская государственная медицинская академияРоссияKhanty-Mansiysk Medical AcademyRussian FederationОкружная клиническая больницаРоссияRegional Clinical HospitalRussian Federation202016042020191150159Copyright © Ковширина А.Е., Федорова О.С., Ковширина Ю.В., Онищенко С.В., Таслицкий С.С., Катанахова Л.Л., Чижиков А.В., Татауров И.А., Огородова Л.М., 20202020Ковширина А.Е., Федорова О.С., Ковширина Ю.В., Онищенко С.В., Таслицкий С.С., Катанахова Л.Л., Чижиков А.В., Татауров И.А., Огородова Л.М.Kovshirina A.E., Fedorova O.S., Kovshirina Y.V., Onishchenko S.V., Taslicki S.S., Katanakhova L.L., Chizhikov A.V., Tataurov I.A., Ororodova L.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://bulletin.ssmu.ru/jour/article/view/2695

Согласно официальной медицинской статистике, случаи инвазии, вызываемые печеночными трематодами Opisthorchis felineus, Opisthorchis viverrini и Clonorchis sinensis, ежегодно регистрируются как в регионах Юго-Восточной Азии, так и в европейских странах, в Российской Федерации, являясь причиной заболеваний органов пищеварительной системы у населения эндемичных регионов.

Цель обзора – анализ результатов эпидемиологических исследований, посвященных оценке взаимосвязи злокачественных новообразований гепатобилиарной системы и печеночных трематодозов, вызванных гельминтами семейства Opisthorchiidae.

Изучены оригинальные исследования, опубликованные за период 1974–2019 гг. и размещенные в базах данных MEDLINE и научной электронной библиотеки eLIBRARY. Проведенные исследования свидетельствуют, что холангиокарцинома является значимой медико-социальной проблемой в эндемичных по трематодозам регионах Юго-Восточной Азии ввиду отсутствия специфических симптомов, длительного бессимптомного течения, резистентности к терапии и высокой смертности пациентов. Длительная персистенция в организме печеночных трематод Opisthorchis viverrini и Clonorchis sinensis ассоциирована со значительным риском развития холангиоцеллюлярного рака. Требуется проведение эпидемиологического многоцентрового исследования для установления взаимосвязи инвазии Opisthorchis felineus и холангиокарциномы у населения эндемичных регионов Российской Федерации.

According to official medical statistics, liver fluke infections caused by Opisthorchis felineus, Opisthorchis viverrini and Clonorchis sinensis, are reported annually in the Southeast Asia, European countries and the Russian Federation. These infections are the main cause of digestive system diseases in the population of endemic regions.

The aim of the review is to analyze the findings of epidemiological studies and to assess the relationship between liver and bile duct cancer and Opisthorchiidae liver fluke infections.

Materials and methods

Materials and methods. The authors reviewed original studies published in 1974–2019 via the MEDLINE databases and the eLIBRARY scientific digital library.

Results

Results. The studies have shown that cholangiocarcinoma is a significant medical and social problem in the trematode-endemic areas of Southeast Asia due to the absence of specific symptoms, long asymptomatic course, resistance to therapy and high mortality of patients. Long-term infection caused by trematodes Opisthorchis viverrini and Clonorchis sinensis is associated with a significant risk of developing cholangiocellular cancer. An epidemiological multicenter study is required to establish the relationship between the Opisthorchis felineus infection and cholangiocarcinoma in the population of endemic regions in the Russian Federation.

Opisthorchis viverriniClonorchis sinensisOpisthorchis felineusрак печениобзорэпидемиологическое исследованиеcholangiocarcinomaOpisthorchis viverriniClonorchis sinensisOpisthorchis felineusliver cancerreviewepidemiological studyИсследование выполнено при поддержке Российского фонда фундаментальных исследований, грант «Разработка алгоритма ранней диагностики злокачественных новообразований гепатобилиарного тракта, ассоциированных с инвазией Opisthorchis felineus, у населения эндемичных регионов», договор от 22.04.2019, № 19-415-703013\19.The study was supported by the Russian Foundation for Basic Research grant No. 19-415-703013\19 (22.04.2019) «Development of preclinical diagnostic tools of hepatobiliary tumors associated with Opisthorchis felineus infection in population of endemic regions».ReferencesLondon School of Hygiene & Tropical Medicine. In electronic version of the atlas: Global Atlas of Helminth Infections. URL: www.thiswormyworld.org/worms/global-burden [Accessed October 2015].London School of Hygiene & Tropical Medicine. In electronic version of the atlas: Global Atlas of Helminth Infections. URL: www.thiswormyworld.org/worms/global-burden [Accessed October 2015].Schuster R.K. Opisthorchiidosis – a review. Infect Disord Drug Targets. 2010; 10 (5): 402–415. DOI: 10.2174/187152610793180902.Schuster R.K. Opisthorchiidosis – a review. Infect Disord Drug Targets. 2010; 10 (5): 402–415. DOI: 10.2174/187152610793180902.Armignacco O., Caterini L., Marucci G., Ferri F., Bernardini G., Natalini Raponi G., Ludovisi A., Bossù T., Gomez Morales M.A., Pozio E. Human Illnesses Caused by Opisthorchis felineus flukes, Italy. Emerging Infectious Diseases. 2009; 14 (12): 1902–1905. DOI: 10.3201/eid1412.080782.Armignacco O., Caterini L., Marucci G., Ferri F., Bernardini G., Natalini Raponi G., Ludovisi A., Bossù T., Gomez Morales M.A., Pozio E. Human Illnesses Caused by Opisthorchis felineus flukes, Italy. Emerging Infectious Diseases. 2009; 14 (12): 1902–1905. DOI: 10.3201/eid1412.080782.Pozio E., Armignacco O., Ferri F., Gomez Morales M.A. Opisthorchis felineus, an emerging infection in Italy and its implication for the European Union. Acta Trop. 2013; 126 (1): 54–62. DOI: 10.1016/j.actatropica.2013.01.005.Pozio E., Armignacco O., Ferri F., Gomez Morales M.A. Opisthorchis felineus, an emerging infection in Italy and its implication for the European Union. Acta Trop. 2013; 126 (1): 54–62. DOI: 10.1016/j.actatropica.2013.01.005.Tselepatiotis E., Mantadakis E., Papoulis S., Vassalou E., Kotsakis P., Samonis G. A Case of Opisthorchis felineus infestation in a Pilot from Greece. Infection. 2003; 31 (6): 430–432. DOI: 10.1007/s15010-003-3225-z.Tselepatiotis E., Mantadakis E., Papoulis S., Vassalou E., Kotsakis P., Samonis G. A Case of Opisthorchis felineus infestation in a Pilot from Greece. Infection. 2003; 31 (6): 430–432. DOI: 10.1007/s15010-003-3225-z.Marcos L.A., Terashima A., Gotuzzo E. Update on hepatobiliary flukes: fascioliasis, opisthorchiasis and clonorchiasis. Curr. Opin. Infect. Dis. 2008; 21 (5): 523–530. DOI: 10.1097/QCO.0b013e32830f9818.Marcos L.A., Terashima A., Gotuzzo E. Update on hepatobiliary flukes: fascioliasis, opisthorchiasis and clonorchiasis. Curr. Opin. Infect. Dis. 2008; 21 (5): 523–530. DOI: 10.1097/QCO.0b013e32830f9818.Petney T.N., Andrews R.H., Saijuntha W., Wenz-Mücke A., Sithithaworn P. The zoonotic, fish-borne liver flukes Clonorchis sinensis, Opisthorchis felineus and Opisthorchis viverrini. Int. J. Parasitol. 2013; 43: 1031–1077. DOI: 10.1016/j.ijpara.2013.07.007.Petney T.N., Andrews R.H., Saijuntha W., Wenz-Mücke A., Sithithaworn P. The zoonotic, fish-borne liver flukes Clonorchis sinensis, Opisthorchis felineus and Opisthorchis viverrini. Int. J. Parasitol. 2013; 43: 1031–1077. DOI: 10.1016/j.ijpara.2013.07.007.Ogorodova L.M., Fedorova O.S., Sripa B., Mordvinov V.A., Katokhin A.V., Keiser J., Odermatt P., Brindley P.J., Mayboroda O.A., Velavan T.P., Freidin M.B., Sazonov A.E., Saltykova I.V., Pakharukova M.Y., Kovshirina Y.V., Kaloulis K., Krylova O.Y., Yazdanbakhsh M. Opisthorchiasis: An Overlooked Danger. PLoS Negl. Trop. Dis. 2015; 9 (4): e0003563. DOI: 10.1371/journal.pntd.0003563.Ogorodova L.M., Fedorova O.S., Sripa B., Mordvinov V.A., Katokhin A.V., Keiser J., Odermatt P., Brindley P.J., Mayboroda O.A., Velavan T.P., Freidin M.B., Sazonov A.E., Saltykova I.V., Pakharukova M.Y., Kovshirina Y.V., Kaloulis K., Krylova O.Y., Yazdanbakhsh M. Opisthorchiasis: An Overlooked Danger. PLoS Negl. Trop. Dis. 2015; 9 (4): e0003563. DOI: 10.1371/journal.pntd.0003563.Lim M.K., Ju Y.H., Franceschi S., Oh J.K., Kong H.J., Hwang S.S., Park S.K., Cho S.I., Sohn W.M., Kim D.I., Yoo K.Y., Hong S.T., Shin H. Clonorchis sinensis infection and increasing risk of cholangiocarcinoma in the Republic of Korea. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2006; 75 (1): 93–96. DOI: 10.4269/ajtmh.2006.75.93.Lim M.K., Ju Y.H., Franceschi S., Oh J.K., Kong H.J., Hwang S.S., Park S.K., Cho S.I., Sohn W.M., Kim D.I., Yoo K.Y., Hong S.T., Shin H. Clonorchis sinensis infection and increasing risk of cholangiocarcinoma in the Republic of Korea. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2006; 75 (1): 93–96. DOI: 10.4269/ajtmh.2006.75.93.Shin H.R., Oh J.K., Masuyer E., Curado M.P., Bouvard V., Fang Y.Y., Wiangnon S., Sripa B., Hong S.T. Epidemiology of cholangiocarcinoma: an update focusing on risk factors. Cancer Sci. 2010; 101 (3): 579–585. DOI: 10.1111/j.1349-7006.2009.01458.x.Shin H.R., Oh J.K., Masuyer E., Curado M.P., Bouvard V., Fang Y.Y., Wiangnon S., Sripa B., Hong S.T. Epidemiology of cholangiocarcinoma: an update focusing on risk factors. Cancer Sci. 2010; 101 (3): 579–585. DOI: 10.1111/j.1349-7006.2009.01458.x.WHO. International Agency for Research on Cancer IARC Biological agents. A review of human carcinogens. IARC monographs on the evaluation of carcinogenic risks to humans; 2012; 100B; 100: 441. DOI: 10.4135/9781412963855.n637.WHO. International Agency for Research on Cancer IARC Biological agents. A review of human carcinogens. IARC monographs on the evaluation of carcinogenic risks to humans; 2012; 100B; 100: 441. DOI: 10.4135/9781412963855.n637.Bridgewater J., Galle P.R., Khan S.A., Llovet J.M., Park J.W., Patel T., Pawlik T.M., Gores G.J. Guidelines for the diagnosis and management of intrahepatic cholangiocarcinoma. Journal of Hepatology. 2014; 60: 1268–1289. DOI: 10.1016/j.jhep.2014.01.021.Bridgewater J., Galle P.R., Khan S.A., Llovet J.M., Park J.W., Patel T., Pawlik T.M., Gores G.J. Guidelines for the diagnosis and management of intrahepatic cholangiocarcinoma. Journal of Hepatology. 2014; 60: 1268–1289. DOI: 10.1016/j.jhep.2014.01.021.Bragazzi M.C., Carpino G., Venere R., Semeraro R., Gentile R., Gaudio E., Alvaro D. Cholangiocarcinoma: epidemiology and risk factors. Translational Gastrointestinal Cancer. 2012; 1: 21–32. DOI: 10.3978/j.issn.2224-4778.2011.11.04.Bragazzi M.C., Carpino G., Venere R., Semeraro R., Gentile R., Gaudio E., Alvaro D. Cholangiocarcinoma: epidemiology and risk factors. Translational Gastrointestinal Cancer. 2012; 1: 21–32. DOI: 10.3978/j.issn.2224-4778.2011.11.04.Parkin D.M., Whelan S.L., Ferlay J., Teppo L., Thomas D.B. Cancer incidence in five continents. Volume VIII: Lyon International Agency for Research on Cancer. 2002; 3: 1–781.Parkin D.M., Whelan S.L., Ferlay J., Teppo L., Thomas D.B. Cancer incidence in five continents. Volume VIII: Lyon International Agency for Research on Cancer. 2002; 3: 1–781.Peng N.F., Li L.Q., Qin X., Guo Y., Peng T., Xiao K.Y., Chen X.G., Yang Y.F., Su Z.X., Chen B., Su M., Qi L.N. Evaluation of risk factors and clinicopathologic features for intrahepatic cholangiocarcinoma in Southern China: a possible role of hepatitis B virus. Ann. Surg. Oncol. 2011; 18: 1258–1266. DOI: 10.1245/s10434-010-1458-5.Peng N.F., Li L.Q., Qin X., Guo Y., Peng T., Xiao K.Y., Chen X.G., Yang Y.F., Su Z.X., Chen B., Su M., Qi L.N. Evaluation of risk factors and clinicopathologic features for intrahepatic cholangiocarcinoma in Southern China: a possible role of hepatitis B virus. Ann. Surg. Oncol. 2011; 18: 1258–1266. DOI: 10.1245/s10434-010-1458-5.Прохоров Б.Б. Заболеваемость населения. Инфекционные болезни: биогельминтозы. Описторхоз. В эл. версии атласа: Окружающая среда и здоровье населения России. URL: http://www.sci.aha.ru/ATL/ra55g.htm.Прохоров Б.Б. Заболеваемость населения. Инфекционные болезни: биогельминтозы. Описторхоз. В эл. версии атласа: Окружающая среда и здоровье населения России. URL: http://www.sci.aha.ru/ATL/ra55g.htm.Федорова О.С., Ковширина Ю.В., Ковширина А.Е., Федотова М.М., Деев И.А., Петровский Ф.И., Филимонов А.В., Дмитриева А.И., Кудяков Л.А., Салтыкова И.В., Михалев Е.В., Одерматт П., Огородова Л.М. Анализ заболеваемости инвазией Оpisthorchis felineus и злокачественными новообразованиями гепатобилиарной системы в Российской Федерации. Бюллетень сибирской медицины. 2016; 15 (5): 67–78.Федорова О.С., Ковширина Ю.В., Ковширина А.Е., Федотова М.М., Деев И.А., Петровский Ф.И., Филимонов А.В., Дмитриева А.И., Кудяков Л.А., Салтыкова И.В., Михалев Е.В., Одерматт П., Огородова Л.М. Анализ заболеваемости инвазией Оpisthorchis felineus и злокачественными новообразованиями гепатобилиарной системы в Российской Федерации. Бюллетень сибирской медицины. 2016; 15 (5): 67–78.Blechacz B., Komuta M., Roskams T., Gores G. J. Clinical diagnosis and staging of cholangiocarcinoma. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2011; 8: 512–522. DOI: 10.1038/nrgastro.2011.131.Blechacz B., Komuta M., Roskams T., Gores G. J. Clinical diagnosis and staging of cholangiocarcinoma. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2011; 8: 512–522. DOI: 10.1038/nrgastro.2011.131.Shin H.R., Oh J.K., Masuyer E., Curado M.P., Bouvard V., Fang Y., Wiangnon S., Sripa B., Hong S.T. Comparison of incidence of intrahepatic and extrahepatic cholangiocarcinoma – focus on East and South-Eastern Asia. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2010; 11 (5): 1159–1166.Shin H.R., Oh J.K., Masuyer E., Curado M.P., Bouvard V., Fang Y., Wiangnon S., Sripa B., Hong S.T. Comparison of incidence of intrahepatic and extrahepatic cholangiocarcinoma – focus on East and South-Eastern Asia. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2010; 11 (5): 1159–1166.Global Burden of Disease Cancer Collaboration. The global burden of cancer 2013. JAMA Oncol. 2015; 1: 505–527. DOI: 10.1001/jamaoncol.2015.0735.Global Burden of Disease Cancer Collaboration. The global burden of cancer 2013. JAMA Oncol. 2015; 1: 505–527. DOI: 10.1001/jamaoncol.2015.0735.Nakanuma Y., Sato Y., Harada K., Sasaki M., Xu J., Ikeda H. Pathological classification of intrahepatic cholangiocarcinoma based on a new concept. World J. Hepatol. 2010; 27 (12): 419–427. DOI: 10.4254/wjh.v2.i12.419.Nakanuma Y., Sato Y., Harada K., Sasaki M., Xu J., Ikeda H. Pathological classification of intrahepatic cholangiocarcinoma based on a new concept. World J. Hepatol. 2010; 27 (12): 419–427. DOI: 10.4254/wjh.v2.i12.419.Российское общество клинической онкологии. Злокачественные опухоли. Практические рекомендации по лечению злокачественных опухолей Российского общества клинической онкологии. 2019; 3 (2): 439–455.Российское общество клинической онкологии. Злокачественные опухоли. Практические рекомендации по лечению злокачественных опухолей Российского общества клинической онкологии. 2019; 3 (2): 439–455.Каприн A.Д., Старинский В.В., Петрова Г.В. Злокачественные новообразования в России в 2013 году. М.: Московский онкологический исследовательский институт им. П. Герцена, 2015: 70–71.Каприн A.Д., Старинский В.В., Петрова Г.В. Злокачественные новообразования в России в 2013 году. М.: Московский онкологический исследовательский институт им. П. Герцена, 2015: 70–71.Banales J.M., Cardinale V., Carpino G., Marzioni M., Andersen J.B., Invernizzi P., Lind G.E., Folseraas T., Forbes S.J., Fouassier L., Geier A., Calvisi D.F., Mertens J.C., Trauner M., Benedetti A., Maroni L., Vaquero J., Macias R.I., Raggi C., Perugorria M.J., Gaudio E., Boberg K.M., Marin J.J., Alvaro D. Cholangiocarcinoma: current knowledge and future perspectives consensus statement from the European Network for the Study of Cholangiocarcinoma (ENS-CCA Nat Rev). Gastroenterol. Hepatol. 2016; 13: 261–280. DOI: 10.1038/nrgastro.2016.51.Banales J.M., Cardinale V., Carpino G., Marzioni M., Andersen J.B., Invernizzi P., Lind G.E., Folseraas T., Forbes S.J., Fouassier L., Geier A., Calvisi D.F., Mertens J.C., Trauner M., Benedetti A., Maroni L., Vaquero J., Macias R.I., Raggi C., Perugorria M.J., Gaudio E., Boberg K.M., Marin J.J., Alvaro D. Cholangiocarcinoma: current knowledge and future perspectives consensus statement from the European Network for the Study of Cholangiocarcinoma (ENS-CCA Nat Rev). Gastroenterol. Hepatol. 2016; 13: 261–280. DOI: 10.1038/nrgastro.2016.51.Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека. О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2013 году. М.: Государственный доклад, 2014: 116–117.Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека. О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2013 году. М.: Государственный доклад, 2014: 116–117.Yeesoonsang S., McNeil E., Virani S., Bilheem S., Pittayawonganon C., Jiraphongsa C., Sriplung H. Trends in incidence of two major subtypes of liver and bile duct cancer: hepatocellular carcinoma and cholangiocarcinoma in Songkhla, Southern Thailand, 1989–2030. J. Cancer Epidemiol. 2018 23; 2018: 8267059. DOI: 10.1155/2018/8267059.Yeesoonsang S., McNeil E., Virani S., Bilheem S., Pittayawonganon C., Jiraphongsa C., Sriplung H. Trends in incidence of two major subtypes of liver and bile duct cancer: hepatocellular carcinoma and cholangiocarcinoma in Songkhla, Southern Thailand, 1989–2030. J. Cancer Epidemiol. 2018 23; 2018: 8267059. DOI: 10.1155/2018/8267059.Palmer W.C., Patel T. Are common factors involved in the pathogenesis of primary liver cancers? A meta-analysis of risk factors for intrahepatic cholangiocarcinoma. J. Hepatol. 2012; 57: 69–76. DOI: 10.1016/j.jhep.2012.02.022.Palmer W.C., Patel T. Are common factors involved in the pathogenesis of primary liver cancers? A meta-analysis of risk factors for intrahepatic cholangiocarcinoma. J. Hepatol. 2012; 57: 69–76. DOI: 10.1016/j.jhep.2012.02.022.Patel T. Cholangiocarcinoma – controversies and challenges. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2011; 8: 189–200. DOI: 10.1038/nrgastro.2011.20.Patel T. Cholangiocarcinoma – controversies and challenges. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2011; 8: 189–200. DOI: 10.1038/nrgastro.2011.20.Uddin M.H., Shunyu L., Jin Y., Choi M.H., Jang J.J., Hong S.T. C3H/He mice as an incompatible cholangiocarcinoma model by Clonorchis sinensis, dicyclanil and N-nitrosodimethylamine. The Korean Journal of Parasitology. 2016; 54 (3): 281–289. DOI: 10.3347/kjp.2016.54.3.281.Uddin M.H., Shunyu L., Jin Y., Choi M.H., Jang J.J., Hong S.T. C3H/He mice as an incompatible cholangiocarcinoma model by Clonorchis sinensis, dicyclanil and N-nitrosodimethylamine. The Korean Journal of Parasitology. 2016; 54 (3): 281–289. DOI: 10.3347/kjp.2016.54.3.281.Woo H., Han J.K., Kim J.H., Hong S.T., Uddin M.H., Jang J.J. In vivo monitoring of development of cholangiocarcinoma induced with Clonorchis sinensis and N-nitrosodimethylamine in Syrian golden hamsters using ultrasonography and magnetic resonance imaging: a preliminary study. Eur. Radiol. 2017; 27 (4): 1740–1747. DOI: 10.1007/s00330-016-4510-4.Woo H., Han J.K., Kim J.H., Hong S.T., Uddin M.H., Jang J.J. In vivo monitoring of development of cholangiocarcinoma induced with Clonorchis sinensis and N-nitrosodimethylamine in Syrian golden hamsters using ultrasonography and magnetic resonance imaging: a preliminary study. Eur. Radiol. 2017; 27 (4): 1740–1747. DOI: 10.1007/s00330-016-4510-4.WHO. International Agency for Research on Cancer. Report of the Advisory Group to Recommend Priorities for the IARC Monographs during 2020–2024. IARC Monographs on the Identification of Carcinogenic Hazards to Humans; 2019.WHO. International Agency for Research on Cancer. Report of the Advisory Group to Recommend Priorities for the IARC Monographs during 2020–2024. IARC Monographs on the Identification of Carcinogenic Hazards to Humans; 2019.Максимова Г.А., Жукова Н.А., Кашина Е.В., Львова М.Н., Катохин А.В., Толстикова Т.Г., Мордвинов В.А. Роль Opisthorchis felineus в индукции рака желчевыводящих путей. Паразитология. 2015; 49: 3–11.Максимова Г.А., Жукова Н.А., Кашина Е.В., Львова М.Н., Катохин А.В., Толстикова Т.Г., Мордвинов В.А. Роль Opisthorchis felineus в индукции рака желчевыводящих путей. Паразитология. 2015; 49: 3–11.Максимова Г.А., Жукова Н.А., Кашина Е.В., Львова М.Н., Катохин А.В., Толстикова Т.Г., Мордвинов В.А. Изменения в печени сирийских хомяков, индуцированные диметилнитрозамином на фоне описторхоза. Медицинский академический журнал. 2012; 7: 160–162.Максимова Г.А., Жукова Н.А., Кашина Е.В., Львова М.Н., Катохин А.В., Толстикова Т.Г., Мордвинов В.А. Изменения в печени сирийских хомяков, индуцированные диметилнитрозамином на фоне описторхоза. Медицинский академический журнал. 2012; 7: 160–162.Бражникова Н.A., Толкаева M.В. Рак печени, желчных путей и поджелудочной железы при хроническом описторхозе. Бюллетень сибирской медицины. 2002; 2: 71–77.Бражникова Н.A., Толкаева M.В. Рак печени, желчных путей и поджелудочной железы при хроническом описторхозе. Бюллетень сибирской медицины. 2002; 2: 71–77.Dao T.T., Bui T.V., Abatih E.N., Gabriël S., Nguyen T.T., Huynh Q.H., Nguyen C.V., Dorny P. Opisthorchis viverrini infections and associated risk factors in a lowland area of Binh Dinh Province, Central Vietnam. Acta Trop. 2016; 157: 151–157. DOI: 10.1016/j.actatropica.2016.01.029.Dao T.T., Bui T.V., Abatih E.N., Gabriël S., Nguyen T.T., Huynh Q.H., Nguyen C.V., Dorny P. Opisthorchis viverrini infections and associated risk factors in a lowland area of Binh Dinh Province, Central Vietnam. Acta Trop. 2016; 157: 151–157. DOI: 10.1016/j.actatropica.2016.01.029.Sohn W.M., Yong T.S., Eom K.S., Pyo K.H., Lee M.Y., Lim H., Choe S., Jeong H.G., Sinuon M., Socheat D., Chai J.Y. Prevalence of Opisthorchis viverrini infection in humans and fish in Kratie Province, Cambodia. Acta Trop. 2012; 124 (3): 215–220. DOI: 10.1016/j.actatropica.2012.08.011.Sohn W.M., Yong T.S., Eom K.S., Pyo K.H., Lee M.Y., Lim H., Choe S., Jeong H.G., Sinuon M., Socheat D., Chai J.Y. Prevalence of Opisthorchis viverrini infection in humans and fish in Kratie Province, Cambodia. Acta Trop. 2012; 124 (3): 215–220. DOI: 10.1016/j.actatropica.2012.08.011.Miyamoto K., Kirinoki M., Matsuda H., Hayashi N., Chigusa Y., Sinuon M., Chuor C.M., Kitikoon V. Field survey focused on Opisthorchis viverrini infection in five provinces of Cambodia. Parasitol Int. 2014; 63 (2): 366–373. DOI: 10.1016/j.parint.2013.12.003.Miyamoto K., Kirinoki M., Matsuda H., Hayashi N., Chigusa Y., Sinuon M., Chuor C.M., Kitikoon V. Field survey focused on Opisthorchis viverrini infection in five provinces of Cambodia. Parasitol Int. 2014; 63 (2): 366–373. DOI: 10.1016/j.parint.2013.12.003.Sripa B., Bethony J.M., Sithithaworn P., Kaewkes S., Mairiang E., Loukas A., Mulvenna J., Laha T., Hotez P.J., Brindley P.J. Opisthorchiasis and opisthorchis-associated cholangiocarcinoma in Thailand and Laos. Acta Trop. 2011; 120 (1): 158–168. DOI: 10.1016/j.actatropica.2010.07.006.Sripa B., Bethony J.M., Sithithaworn P., Kaewkes S., Mairiang E., Loukas A., Mulvenna J., Laha T., Hotez P.J., Brindley P.J. Opisthorchiasis and opisthorchis-associated cholangiocarcinoma in Thailand and Laos. Acta Trop. 2011; 120 (1): 158–168. DOI: 10.1016/j.actatropica.2010.07.006.Sripa B., Brindley P.J., Mulvenna J., Laha T., Smout M.J., Mairiang E., Bethony J.M., Loukas A. The tumorigenic liver fluke Opisthorchis viverrini – multiple pathways to cancer. Trends Parasitol. 2012; 28: 395–407. DOI: 10.1016/j.pt.2012.07.006.Sripa B., Brindley P.J., Mulvenna J., Laha T., Smout M.J., Mairiang E., Bethony J.M., Loukas A. The tumorigenic liver fluke Opisthorchis viverrini – multiple pathways to cancer. Trends Parasitol. 2012; 28: 395–407. DOI: 10.1016/j.pt.2012.07.006.Sripa B., Pairojkul C. Cholangiocarcinoma: lessons from Thailand. Curr. Opin. Gastroenterol. 2008; 24: 349–356. DOI: 10.1097/MOG.0b013e3282fbf9b3.Sripa B., Pairojkul C. Cholangiocarcinoma: lessons from Thailand. Curr. Opin. Gastroenterol. 2008; 24: 349–356. DOI: 10.1097/MOG.0b013e3282fbf9b3.Kurathong S., Lerdverasirikul P., Wongpaitoon V., Pramoolsinsap C., Kanjanapitak A., Varavithya W., Phuapradit P., Bunyaratvej S., Upatham E.S., Brockelman W.Y. Opisthorchis viverrini infection and cholangiocarcinoma. A prospective, case‐controlled study. Gastroenterology. 1985; 89: 151–156. DOI: 10.1016/0016-5085(85)90755-3.Kurathong S., Lerdverasirikul P., Wongpaitoon V., Pramoolsinsap C., Kanjanapitak A., Varavithya W., Phuapradit P., Bunyaratvej S., Upatham E.S., Brockelman W.Y. Opisthorchis viverrini infection and cholangiocarcinoma. A prospective, case‐controlled study. Gastroenterology. 1985; 89: 151–156. DOI: 10.1016/0016-5085(85)90755-3.Parkin D.M., Srivatanakul P., Khlat M., Chenvidhya D., Chotiwan P., Insiripong S., L‘Abbé K.A., Wild C.P. Liver cancer in Thailand. I. A case‐control study of cholangiocarcinoma. Int. J. Cancer. 1991; 48: 323–328. DOI: 10.1002/ijc.2910480302.Parkin D.M., Srivatanakul P., Khlat M., Chenvidhya D., Chotiwan P., Insiripong S., L‘Abbé K.A., Wild C.P. Liver cancer in Thailand. I. A case‐control study of cholangiocarcinoma. Int. J. Cancer. 1991; 48: 323–328. DOI: 10.1002/ijc.2910480302.Haswell‐Elkins M.R., Mairiang E., Mairiang P., Chaiyakum J., Chamadol N., Loapaiboon V., Sithithaworn P., Elkins D.B. Cross‐sectional study of Opisthorchis viverrini infection and cholangiocarcinoma in communities within a high‐risk area in northeast Thailand. Int. J. Cancer. 1994; 59: 505–509. DOI: 10.1002/ijc.2910590412.Haswell‐Elkins M.R., Mairiang E., Mairiang P., Chaiyakum J., Chamadol N., Loapaiboon V., Sithithaworn P., Elkins D.B. Cross‐sectional study of Opisthorchis viverrini infection and cholangiocarcinoma in communities within a high‐risk area in northeast Thailand. Int. J. Cancer. 1994; 59: 505–509. DOI: 10.1002/ijc.2910590412.Honjo S., Srivatanakul P., Sriplung H., Kikukawa H., Hanai S., Uchida K., Todoroki T., Jedpiyawongse A., Kittiwatanachot P., Sripa B., Deerasamee S., Miwa M. Genetic and environmental determinants of risk for cholangiocarcinoma via Opisthorchis viverrini in a densely infested area in Nakhon Phanom, northeast Thailand. Int. J. Cancer. 2005; 117: 854–860. DOI: 10.1002/ijc.21146.Honjo S., Srivatanakul P., Sriplung H., Kikukawa H., Hanai S., Uchida K., Todoroki T., Jedpiyawongse A., Kittiwatanachot P., Sripa B., Deerasamee S., Miwa M. Genetic and environmental determinants of risk for cholangiocarcinoma via Opisthorchis viverrini in a densely infested area in Nakhon Phanom, northeast Thailand. Int. J. Cancer. 2005; 117: 854–860. DOI: 10.1002/ijc.21146.Poomphakwaen K., Promthet S., Kamsa-Ard S., Vatanasapt P., Chaveepojnkamjorn W., Klaewkla J., Sujirarat D., Pichainarong N. Risk factors for cholangiocarcinoma in Khon Kaen, Thailand: a nested case-control study. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2009; 10 (2): 251–258.Poomphakwaen K., Promthet S., Kamsa-Ard S., Vatanasapt P., Chaveepojnkamjorn W., Klaewkla J., Sujirarat D., Pichainarong N. Risk factors for cholangiocarcinoma in Khon Kaen, Thailand: a nested case-control study. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2009; 10 (2): 251–258.Srivatanakul P., Honjo S., Kittiwatanachot P., Jedpiyawongse A., Khuhaprema T., Miwa M. Hepatitis viruses and risk of cholangiocarcinoma in northeast Thailand. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2010; 11: 985–988.Srivatanakul P., Honjo S., Kittiwatanachot P., Jedpiyawongse A., Khuhaprema T., Miwa M. Hepatitis viruses and risk of cholangiocarcinoma in northeast Thailand. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2010; 11: 985–988.Songserm N., Promthet S., Sithithaworn P., Pientong C., Ekalaksananan T., Chopjitt P., Parkin D.M. Risk factors for cholangiocarcinoma in high-risk area of Thailand: role of lifestyle, diet and methylenetetrahydrofolate reductase polymorphisms. Cancer Epidemiol. 2012; 36: 89–94. DOI: 10.1016/j.canep.2011.11.007.Songserm N., Promthet S., Sithithaworn P., Pientong C., Ekalaksananan T., Chopjitt P., Parkin D.M. Risk factors for cholangiocarcinoma in high-risk area of Thailand: role of lifestyle, diet and methylenetetrahydrofolate reductase polymorphisms. Cancer Epidemiol. 2012; 36: 89–94. DOI: 10.1016/j.canep.2011.11.007.Manwong M., Songserm N., Promthet S., Matsuo K. Risk factors for cholangiocarcinoma in the lower part of Northeast Thailand: a hospital-based case-control study. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2013; 14: 5953–5956. DOI: 10.7314/apjcp.2013.14.10.5953.Manwong M., Songserm N., Promthet S., Matsuo K. Risk factors for cholangiocarcinoma in the lower part of Northeast Thailand: a hospital-based case-control study. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2013; 14: 5953–5956. DOI: 10.7314/apjcp.2013.14.10.5953.Psevdos G., Ford F.M., Hong S.T. Screening US Vietnam veterans for liver fluke exposure 5 decades after the end of the war. Infect. Dis. Clin. Pract. (Baltim Md). 2018; 26 (4): 208–210. DOI: 10.1097/IPC.0000000000000611.Psevdos G., Ford F.M., Hong S.T. Screening US Vietnam veterans for liver fluke exposure 5 decades after the end of the war. Infect. Dis. Clin. Pract. (Baltim Md). 2018; 26 (4): 208–210. DOI: 10.1097/IPC.0000000000000611.Mcdowell R., Mason M. Still fighting: Vietnam vets seek help for rare cancer. LA Times; 2016.Mcdowell R., Mason M. Still fighting: Vietnam vets seek help for rare cancer. LA Times; 2016.Tang Z.L., Huang Y., Xin-Bing Y. Current status and perspectives of Clonorchis sinensis and clonorchiasis: epidemiology, pathogenesis, omics, prevention and control. Infect. Dis. Poverty. 2016; 5 (1): 71. DOI: 10.1186/s40249-016-0166-1.Tang Z.L., Huang Y., Xin-Bing Y. Current status and perspectives of Clonorchis sinensis and clonorchiasis: epidemiology, pathogenesis, omics, prevention and control. Infect. Dis. Poverty. 2016; 5 (1): 71. DOI: 10.1186/s40249-016-0166-1.Hong S.T., Fang Y. Clonorchis sinensis and clonorchiasis, an update. Parasitol. Int. 2012; 61 (1): 17–24. DOI: 10.1016/j.parint.2011.06.007.Hong S.T., Fang Y. Clonorchis sinensis and clonorchiasis, an update. Parasitol. Int. 2012; 61 (1): 17–24. DOI: 10.1016/j.parint.2011.06.007.Qian M.B., Utzinger J., Keiser J., Xiao-Nong Z., Zhou X. N. clonorchiasis. Lancet. 2016; 20; 387 (10020): 800–810.Qian M.B., Utzinger J., Keiser J., Xiao-Nong Z., Zhou X. N. clonorchiasis. Lancet. 2016; 20; 387 (10020): 800–810.Kim Y.I., Yang D.H., Chang K.R. Relationship between Clonorchis sinensis infestation and cholangiocarcinoma of the liver in Korea. Seoul J. Med. 1974; 15: 247–253 (in Korean).Kim Y.I., Yang D.H., Chang K.R. Relationship between Clonorchis sinensis infestation and cholangiocarcinoma of the liver in Korea. Seoul J. Med. 1974; 15: 247–253 (in Korean).Chung C.S., Lee S.K. An epidemiological study of primary liver carcinomas in Busan area with special reference to Сlonorchis. Korean J. Pathol. 1976; 10: 33–46.Chung C.S., Lee S.K. An epidemiological study of primary liver carcinomas in Busan area with special reference to Сlonorchis. Korean J. Pathol. 1976; 10: 33–46.Shin H.R., Lee C.U., Park H.J., Seol S.Y., Chung J.M., Choi H.C., Ahn Y.O., Shigemastu T. Hepatitis B and C virus, Clonorchis sinensis for the risk of liver cancer: a case-control study in Pusan, Korea. Int. J. Epidemiol. 1996; 25 (5): 933–940. DOI: 10.1093/ije/25.5.933.Shin H.R., Lee C.U., Park H.J., Seol S.Y., Chung J.M., Choi H.C., Ahn Y.O., Shigemastu T. Hepatitis B and C virus, Clonorchis sinensis for the risk of liver cancer: a case-control study in Pusan, Korea. Int. J. Epidemiol. 1996; 25 (5): 933–940. DOI: 10.1093/ije/25.5.933.Lee T.Y., Lee S.S., Jung S.W., Jeon S.H., Yun S.C., Oh H.C., Kwon S., Lee S.K., Seo D.W., Kim M.H., Suh D.J. Hepatitis B virus infection and intrahepatic cholangiocarcinoma in Korea: a case‐control study. Am. J. Gastroenterol. 2008; 103: 1716–1720. DOI: 10.1111/j.1572-0241.2008.01796.x.Lee T.Y., Lee S.S., Jung S.W., Jeon S.H., Yun S.C., Oh H.C., Kwon S., Lee S.K., Seo D.W., Kim M.H., Suh D.J. Hepatitis B virus infection and intrahepatic cholangiocarcinoma in Korea: a case‐control study. Am. J. Gastroenterol. 2008; 103: 1716–1720. DOI: 10.1111/j.1572-0241.2008.01796.x.Choi D., Lim J.H., Lee K.T., Lee J.K., Choi S.H., Heo J.S., Jang K.T., Lee N.Y., Kim S., Hong S.T. Cholangiocarcinoma and Clonorchis sinensis infection: a case‐control study in Korea. J. Hepatol. 2006; 44: 1066–1073. DOI: 10.1016/j.jhep.2005.11.040.Choi D., Lim J.H., Lee K.T., Lee J.K., Choi S.H., Heo J.S., Jang K.T., Lee N.Y., Kim S., Hong S.T. Cholangiocarcinoma and Clonorchis sinensis infection: a case‐control study in Korea. J. Hepatol. 2006; 44: 1066–1073. DOI: 10.1016/j.jhep.2005.11.040.Глумов В.Я., Котриков В.В., Третьякова Н.А. Патогенез и морфология первичного рака печени, развившегося на фоне описторхоза. Вопросы онкологии. 1974; 9: 46–49.Глумов В.Я., Котриков В.В., Третьякова Н.А. Патогенез и морфология первичного рака печени, развившегося на фоне описторхоза. Вопросы онкологии. 1974; 9: 46–49.Kovshirina Y.V., Fedorova O.S., Vtorushin S.V., Kovshirina A.E., Ivanov S.D., Chizhikov A.V., Onishchenko S.V., Ogorodova L.M., Odermatt P. Case report: two cases of cholangiocarcinoma in patients with Opisthorchis felineus infection in Western Siberia, Russian Federation. Am. J. Trop Med. Hyg. 2019; 100 (3): 599–603. DOI: 10.4269/ajtmh.18-0652.Kovshirina Y.V., Fedorova O.S., Vtorushin S.V., Kovshirina A.E., Ivanov S.D., Chizhikov A.V., Onishchenko S.V., Ogorodova L.M., Odermatt P. Case report: two cases of cholangiocarcinoma in patients with Opisthorchis felineus infection in Western Siberia, Russian Federation. Am. J. Trop Med. Hyg. 2019; 100 (3): 599–603. DOI: 10.4269/ajtmh.18-0652.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.