Митохондриальная ДНК как кандидатный DAMP при критических состояниях
https://doi.org/10.20538/1682-0363-2019-3-134-143
Аннотация
Об авторах
Е. В. ГригорьевРоссия
д-р мед. наук, профессор, зам. директора по научной и лечебной работе, вед. науч. сотрудник, 650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6;
зав. кафедрой анестезиологии и реаниматологии, 650000, г. Кемерово, ул. Ворошилова, 22а
Р. Р. Салахов
Россия
канд. мед. наук, науч. сотрудник, лаборатория популяционной генетики,
634050, г. Томск, ул. Набережная реки Ушайки, 10
М. В. Голубенко
Россия
канд. биол. наук, ст. науч. сотрудник, лаборатория популяционной генетики, 650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6;
вед. науч. сотрудник, лаборатория геномной медицины, 634050, г. Томск, ул. Набережная реки Ушайки, 10
А. В. Понасенко
Россия
канд. мед. наук, зав. лабораторией геномной медицины,
650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6
Д. Л. Шукевич
Россия
д-р мед. наук, зав. лабораторией критических состояний, профессор, 650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6;
кафедра анестезиологии и реаниматологии, 650000, г. Кемерово, ул. Ворошилова, 22а
В. Г. Матвеева
Россия
канд. мед. наук, ст. науч. сотрудник, лаборатория клеточных технологий,
650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6
А. С. Радивилко
Россия
канд. мед. наук, ст. науч. сотрудник, лаборатория критических состояний,
650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6
А. В. Цепокина
Россия
науч. сотрудник, лаборатория геномной медицины,
650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6
Е. А. Великанова
Россия
канд. биол. наук, науч. сотрудник, лаборатория клеточных технологий,
650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6
Р. А. Корнелюк
Россия
лаборант-исследователь, лаборатория критических состояний, 650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6;
ассистент, кафедра анестезиологии и реаниматологии, 650000, г. Кемерово, ул. Ворошилова, 22а
А. А. Ивкин
Россия
лаборант-исследователь, лаборатория критических состояний, 650002, г. Кемерово, Сосновый бульвар, 6;
клинический ординатор, кафедра анестезиологии и реаниматологии, 650000, г. Кемерово, ул. Ворошилова, 22а
Список литературы
1. Friedman J.R., Nunnari J. Mitochondrial form and function. Nature. 2014; 505 (7483): 335–343. DOI: 10.1038/nature12985.
2. Collins L.V., Hajizadeh S., Holme E., Jonsson I.M., Tarkowski A. Endogenously oxidized mitochondrial DNA induces in vivo and in vitro inflammatory responses. J. Leukoc Biol. 2004; 75 (6): 99–1000. DOI: 10.1189/jlb.0703328.
3. West A.P., Shadel G.S., Ghosh S. Mitochondria in innate immune responses. Nat. Rev. Immunol. 2011; 11 (6): 389– 402. DOI: 10.1038/nri2975.
4. Takeuchi O., Akira S. Pattern recognition receptors and inflammation. Cell. 2010; 140 (6): 805–820. DOI: 10.1016/j.cell.2010.01.022.
5. Weinberg S.E., Sena L.A., Chandel N.S. Mitochondria in the regulation of innate and adaptive immunity. Immunity. 2015; 42 (3): 406–417. DOI: 10.1016/j.immuni.2015.02.002.
6. Nakahira K., Hisata S., Choi A.M. The roles of mitochondrial damage-associated molecular patterns in diseases. Antioxid. Redox. Signal. 2015; 23 (17): 13291350. DOI: 10.1089/ars.2015.6407.
7. Anderson S., Bankier A.T., Barrell B.G., de Bruijn M.H., Coulson A.R., Drouin J., Eperon I.C., Nierlich D.P., Roe B.A., Sanger F., Schreier P.H., Smith A.J., Staden R., Young I.G. Sequence and organization of the human mitochondrial genome. Nature. 1981; 290 (5806): 457–465.
8. Calvo S.E., Mootha V.K. The mitochondrial proteome and human disease. Annu. Rev. Genomics Hum Genet. 2010; 11: 25–44. DOI: 10.1146/annurev-genom-082509-141720.
9. Nicholls T.J., Minczuk M. In D-loop: 40 years of mitochondrial 7S DNA. Exp. Gerontol. 2014; 56: 175–181. DOI: 10.1016/j.exger.2014.03.027.
10. Nakahira K., Haspel J.A., Rathinam V.A., Lee S.J., Dolinay T., Lam H.C., Englert J.A., Rabinovitch M., Cernadas M., Kim H.P., Fitzgerald K.A., Ryter S.W., Choi A.M. Autophagy proteins regulate innate immune responses by inhibiting the release of mitochondrial DNA mediated by the NALP3 inflammasome. Nat. Immunol. 2011; 12(3): 222–230. DOI: 10.1038/ni.1980.
11. Jung S.S., Moon J.S., Xu J.F., Ifedigbo E., Ryter S.W., Choi A.M., Nakahira K. Carbon monoxide negatively regulates NLRP3 inflammasome activation in macrophages. Am. J. Physiol. Lung. Cell Mol. Physiol. 2015; 308: 1058–1067. DOI: 10.1152/ajplung.00400.2014.
12. Won J.H., Park S., Hong S., Son S., Yu J.W. Rotenone-induced impairment of mitochondrial electron transport chain confers a selective priming signal for NLRP3 inflammasome activation. J. Biol. Chem. 2015; 290 (45): 27425–27437. DOI: 10.1074/jbc.M115.667063.
13. Cadete V.J., Deschênes S., Cuillerier A., Brisebois F., Sugiura A., Vincent A., Turnbull D., Picard M., McBride H.M., Burelle Y. Formation of mitochondrial-derived vesicles is an active and physiologically relevant mitochondrial quality control process in the cardiac system. J. Physiol. 2016; 594 (18): 5343–5362. DOI: 10.1113/JP272703.
14. Matheoud D., Sugiura A., Bellemare-Pelletier A., Laplante A., Rondeau C., Chemali M., Fazel A., Bergeron J.J., Trudeau L.E., Burelle Y., Gagnon E., McBride H.M., Desjardins M. Parkinson’s disease-related proteins PINK1 and Parkin repress mitochondrial antigen presentation. Cell. 2016; 166: 314–327. DOI: 10.1016/j.cell.2016.05.039.
15. West A.P., Khoury-Hanold W., Staron M., Tal M.C., Pineda C.M., Lang S.M., Bestwick M., Duguay B.A., Raimundo N., MacDuff D.A., Kaech S.M., Smiley J.R., Means R.E., Iwasaki A., Shadel G.S. Mitochondrial DNA stress primes the antiviral innate immune response. Nature. 2015; 520 (7548); 553–557. DOI: 10.1038/nature14156.
16. Kaczmarek A., Vandenabeele P., Krysko D.V. Necroptosis: the release of damage-associated molecular patterns and its physiological relevance. Immunity. 2013; 38 (2): 209–223. DOI: 10.1016/j.immuni.2013.02.003.
17. Mangalmurti N., Qing D., Hotz M., Siegel D.L., Sondheimer N., Mangalmurti N.S. Mitochondrial DNA released following necroptosis accumulates on RBCs. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2016; 193: A4309.
18. Boudreau L.H., Duchez A.C., Cloutier N., Soulet D., Martin N., Bollinger J., Paré A., Rousseau M., Naika G.S., Lévesque T., Laflamme C., Marcoux G., Lambeau G., Farndale R.W., Pouliot M., Hamzeh-Cognasse H., Cognasse F., Garraud O., Nigrovic P.A., Guderley H., Lacroix S., Thibault L., Semple J.W., Gelb M.H., Boilard E. Platelets release mitochondria serving as substrate for bactericidal group IIA-secreted phospholipase A2 to promote inflammation. Blood. 2014; 124 (14): 2173–2183. DOI: 10.1182/blood-2014-05-573543.
19. Hemmi H., Takeuchi O., Kawai T., Kaisho T., Sato S., Sanjo H., Matsumoto M., Hoshino K., Wagner H., Takeda K., Akira S. A Toll-like receptor recognizes bacterial DNA. Nature. 2000; 408 (6813): 740–745. DOI: 10.1038/35047123.
20. Kawasaki T., Kawai T. Toll-like receptor signaling pathways. Front. Immunol. 2014; 50: 461. DOI: 10.3389/fimmu.2014.00461.
21. Zhang Q., Itagaki K., Hauser C.J. Mitochondrial DNA is released by shock and activates neutrophils via p38 map kinase. Shock. 2010; 34 (1): 55–59. DOI: 10.1097/SHK.0b013e3181cd8c08.
22. Gan L., Chen X., Sun T., Li Q., Zhang R., Zhang J., Zhong J. Significance of serum mtDNA concentration in lung injury induced by hip fracture. Shock. 2015; 44 (1): 52–57. DOI: 10.1097/SHK.0000000000000366.
23. Tsuji N., Tsuji T., Ohashi N., Kato A., Fujigaki Y., Yasuda H. Role of mitochondrial DNA in septic AKI via Toll-like receptor 9. J. Am. Soc. Nephrol. 2016; 27 (7): 2009–2020. DOI: 10.1681/ASN.2015040376.
24. Oka T., Hikoso S., Yamaguchi O., Taneike M., Takeda T., Tamai T., Oyabu J., Murakawa T., Nakayama H., Nishida K., Akira S., Yamamoto A., Komuro I., Otsu K. Mitochondrial DNA that escapes from autophagy causes inflammation and heart failure. Nature. 2012; 485 (7397): 251–255. DOI: 10.1038/nature10992.
25. Nakayama H., Otsu K. Translation of hemodynamic stress to sterile inflammation in the heart. Trends Endocrinol. Metab. 2013; 24 (11): 546–553. DOI: 10.1016/j.tem.2013.06.004.
26. De Leo M.G., Staiano L., Vicinanza M., Luciani A., Carissimo A., Mutarelli M., Di Campli A., Polishchuk E., Di Tullio G., Morra V., Levtchenko E., Oltrabella F., Starborg T., Santoro M., Di Bernardo D., Devuyst O., Lowe M., Medina D.L., Ballabio A., De Matteis M.A. Autophagosome-lysosome fusion triggers a lysosomal response mediated by TLR9 and controlled by OCRL. Nat. Cell Biol. 2016; 18 (8): 839–850. DOI: 10.1038/ncb3386.
27. Guo H., Callaway J.B., Ting J.P. Inflammasomes: mechanism of action, role in disease, and therapeutics. Nat. Med. 2015; 21 (7): 677–687. DOI: 10.1038/nm.3893.
28. Man S.M., Kanneganti T.D. Converging roles of caspases in inflammasome activation, cell death and innate immunity. Nat. Rev. Immunol. 2016; 16 (1): 7–21. DOI: 10.1038/nri.2015.7.
29. Shimada K., Crother T.R., Karlin J., Dagvadorj J., Chiba N., Chen S., Ramanujan V.K., Wolf A.J., Vergnes L., Ojcius D.M., Rentsendorj A., Vargas M., Guerrero C., Wang Y., Fitzgerald K.A., Underhill D.M., Town T., Arditi M. Oxidized mitochondrial DNA activates the NLRP3 inflammasome during apoptosis. Immunity. 2012; 36 (3): 401–414. DOI: 10.1016/j.immuni.2012.01.009.
30. Yu J., Nagasu H., Murakami T., Hoang H., Broderick L., Hoffman H.M., Horng T. Inflammasome activation leads to Caspase-1-dependent mitochondrial damage and block of mitophagy. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014; 111 (43): 15514–15519. DOI: 10.1073/pnas.1414859111.
31. Tumurkhuu G., Shimada K., Dagvadorj J., Crother T.R., Zhang W., Luthringer D., Gottlieb R.A., Chen S., Arditi M. Ogg1-dependent DNA repair regulates NLRP3 inflammasome and prevents atherosclerosis. Circ. Res. 2016; 119 (6): е76–90. DOI: 10.1161/CIRCRESAHA.116.308362.
32. Dib B., Lin H., Maidana D.E., Tian B., Miller J.B., Bouzika P., Miller J.W., Vavvas D.G. Mitochondrial DNA has a pro-inflammatory role in AMD. Biochim. Biophys. Acta. 2015; 1853: 2897–2906. DOI: 10.1016/j.bbamcr.2015.08.012.
33. Hornung V., Latz E. Intracellular DNA recognition. Nat. Rev. Immunol. 2010; 10 (2): 123–130. DOI: 10.1038/nri2690.
34. Ishikawa H., Barber G.N. STING is an endoplasmic reticulum adaptor that facilitates innate immune signalling. Nature. 2008; 455 (7213): 674–678. DOI: 10.1038/nature07317.
35. Rongvaux A., Jackson R., Harman C.C., Li T., West A.P., de Zoete M.R., Wu Y., Yordy B., Lakhani S.A., Kuan C.Y., Taniguchi T., Shadel G.S., Chen Z.J., Iwasaki A., Flavell R.A. Apoptotic caspases prevent the induction of type I interferons by mitochondrial DNA. Cell. 2014; 159 (7): 1563–1577. DOI: 10.1016/j.cell.2014.11.037.
36. White M.J., McArthur K., Metcalf D., Lane R.M., Cambier J.C., Herold M.J., van Delft M.F., Bedoui S., Lessene G., Ritchie M.E., Huang D.C., Kile B.T. Apoptotic caspases suppress mtDNA-induced STING-mediated type I IFN production. Cell. 2014; 159 (7): 1549–1562. DOI: 10.1016/j.cell.2014.11.036.
37. Kohl B.A., Deutschman C.S. The inflammatory response to surgery and trauma. Curr. Opin. Crit. Care. 2006; 12 (4): 325–332. DOI: 10.1097/01.ccx.0000235210.85073.fc.
38. Понасенко А.В., Хуторная М.В., Головкин А.С., Савостьянова Ю.Ю., Григорьев Е.В. Вклад провоспалительных цитокинов в формирование системного воспалительного ответа после операций протезирования клапанов сердца. Комплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеваний. 2013; 4: 71–76.
39. Hall R. Identification of inflammatory mediators and their modulation by strategies for the management of the systemic inflammatory response during cardiac surgery. Journal of Cardiothoracic and Vascular Anaesthesia. 2013; 27 (5): 983–1033. DOI: 10.1053/j.jvca.2012.09.013.
40. Понасенко А.В., Головкин А.С., Григорьев Е.В. Çначение системы комплемента и С5а субъединицы при формировании системного воспалительного ответа в послеоперационном периоде протезирования клапанов сердца пациентов с инфекционным ýндокардитом. Фундаментальные исследования. 2014; 10 (1): 141–146.
41. Lam N.Y., Rainer T.H., Chiu R.W., Joynt G.M., Lo Y.M. Plasma mitochondrial DNA concentrations after trauma. Clin Chem. 2004; 50 (1): 213–216. DOI: 10.1373/clinchem.2003.025783.
42. Dolinay T., Kim Y.S., Howrylak J, Hunninghake G.M., An C.H., Fredenburgh L., Massaro A.F., Rogers A., Gazourian L., Nakahira K., Haspel J.A., Landazury R., Eppanapally S., Christie J.D., Meyer N.J., Ware L.B., Christiani D.C., Ryter S.W., Baron R.M., Choi A.M. Inflammasome-regulated cytokines are critical mediators of acute lung injury. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2012; 185 (11): 1225–1234. DOI: 10.1164/rccm.201201-0003OC.
43. Nakahira K., Kyung S.Y., Rogers A.J., Gazourian L., Youn S., Massaro A.F., Quintana C., Osorio J.C., Wang Z., Zhao Y., Lawler L.A., Christie J.D., Meyer N.J., McCausland F.R., Waikar S.S., Waxman A.B., Chung R.T.., Bueno R, Rosas I.O., Fredenburgh L.E., Baron R.M., Christiani D.C., Hunninghake G.M., Choi A.M. Circulating mitochondrial DNA in patients in the ICU as a marker of mortality: derivation and validation. PLoS Med. 2013; 10 (12): e1001577. DOI: 10.1371/journal.pmed.1001577.
44. Gu X., Yao Y., Wu G., Lv T., Luo L., Song Y. The plasma mitochondrial DNA is an independent predictor for post-traumatic systemic inflammatory response syndrome. PLoS One. 2013; 8 (8): e72834. 1 DOI: 10.1371/journal.pone.0072834.
45. McIlroy D.J., Minahan K., Keely S., Lott N., Hansbro P., Smith D.W., Balogh Z.J. Reduced DNASE enzyme activity in response to high post-injury mitochondrial dnaconcentration provides a therapeutic target for SIRS. J. Trauma Acute Care Surg. 2018; 22. DOI: 10.1097/TA.0000000000001919.
46. Zhang Q., Raoof M., Chen Y., Sumi Y., Sursal T., Junger W., Brohi K., Itagaki K., Hauser C.J. Circulating mitochondrial DAMPs cause inflammatory responses to injury. Nature. 2010; 464 (7285): 104–107. DOI: 10.1038/nature08780.
47. Sun S., Sursal T., Adibnia Y., Zhao C., Zheng Y., Li H., Otterbein L.E., Hauser C.J., Itagaki K. Mitochondrial DAMPs increase endothelial permeability through neutrophil dependent and independent pathways. PLoS One. 2013; 8 (3): e59989. DOI: 10.1371/journal.pone.0059989.
48. Jansen M.P.B., Pulskens W.P., Butter L.M., Florquin S., Juffermans N.P., Roelofs J.J.T.H., Leemans J.C. Mitochondrial DNA is released in urine of SIRS patients with acute kidney injury and correlates with severity of renal dysfunction. Shock. 2018;49 (3): 301–310. DOI: 10.1097/SHK.0000000000000967.
49. Григорьев Е.В., Плотников Г.П., Шукевич Д.Л., Головкин А.С. Персистирующая полиорганная недостаточность. Патология кровообращения и кардиохирургия. 2014; 3: 82–86. DOI: 10.21688/1681-3472-2014-3-82-86.
50. Lee Y.L., King M.B., Gonzalez R.P., Brevard S.B., Frotan M.A., Gillespie M.N., Simmons J.D. Blood transfusion products contain mitochondrial DNA damage-associated molecular patterns: a potential effector of transfusion-related acute lung injury. J. Surg. Res. 2014; 191 (2): 286–289. DOI: 10.1016/j.jss.2014.06.003.
51. Simmons J.D., Freno D.R., Muscat C.A., Obiako B., Lee Y.L., Pastukh V.M., Brevard S.B., Gillespie M.N. Mitochondrial DNA damage associated molecular patterns in ventilator-associated pneumonia: Prevention and reversal by intratracheal DNase I. J. Trauma Acute Care Surg. 2017; 82 (1): 120–125. DOI: 10.1097/TA.0000000000001269.
52. Sandler N., Kaczmarek E., Itagaki K., Zheng Y., Otterbein L., Khabbaz K., Liu D., Senthilnathan V., Gruen RL., Hauser C.J. Mitochondrial DAMPs are released during cardiopulmonary bypass surgery and are associated with postoperative atrial fibrillation. Heart Lung Circ. 2018; 27 (1): 122–129. DOI: 10.1016/j.hlc.2017.02.014.
53. Schäfer S.T., Franken L., Adamzik M., Schumak B., Scherag A., Engler A., Schönborn N., Walden J., Koch S., Baba H.A., Steinmann J., Westendorf A.M., Fandrey J., Bieber T., Kurts C., Frede S., Peters J., Limmer A. Mitochondrial DNA: An Endogenous Trigger for Immune Paralysis. Anesthesiology. 2016; 124 (4): 923–33. DOI: 10.1097/ALN.0000000000001008.
54. Bhagirath V.C., Dwivedi D.J., Liaw P.C. Comparison of the proinflammatory and procoagulant properties of nuclear, mitochondrial, and bacterial DNA. Shock. 2015; 44 (3): 265–271. DOI: 10.1097/SHK.0000000000000397.
55. Krychtiuk K.A., Ruhittel S., Hohensinner P.J., Koller L., Kaun C., Lenz M., Bauer B., Wutzlhofer L., Draxler D.F., Maurer G., Huber K., Wojta J., Heinz G., Niessner A., Speidl W.S. Mitochondrial DNA and Toll-like receptor-9 are associated with mortality in critically ill patients. Crit. Care Med. 2015; 43 (12): 2633–2641. DOI: 10.1097/ CCM.0000000000001311.
56. Timmermans K., Kox M., Scheffer G.J., Pickkers P. Mitochondrial DNA levels, and markers of inflammation, shock, and organ damage in patients with septic shock. Shock. 2016; 45 (6): 607–612. DOI: 10.1097/ SHK.0000000000000549.
Рецензия
Для цитирования:
Григорьев Е.В., Салахов Р.Р., Голубенко М.В., Понасенко А.В., Шукевич Д.Л., Матвеева В.Г., Радивилко А.С., Цепокина А.В., Великанова Е.А., Корнелюк Р.А., Ивкин А.А. Митохондриальная ДНК как кандидатный DAMP при критических состояниях. Бюллетень сибирской медицины. 2019;18(3):134-143. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2019-3-134-143
For citation:
Grigoriev E.V., Salakhov R.R., Golubenko M.V., Ponasenko A.V., Shukevich D.L., Matveeva V.G., Radivilko A.S., Tsepokina A.V., Velikanova E.A., Kornelyuk R.S., Ivkin A.S. Mitochondrial DNA as DAMP in critical conditions. Bulletin of Siberian Medicine. 2019;18(3):134-143. (In Russ.) https://doi.org/10.20538/1682-0363-2019-3-134-143