Preview

Бюллетень сибирской медицины

Расширенный поиск

Роль белков сурфактанта SP-A и SP-D при вирусной инфекции, фокус на COVID-19

https://doi.org/10.20538/1682-0363-2022-2-195-206

Аннотация

Неотъемлемой частью поддержания физиологического функционирования бронхолегочной системы и эффективного газообмена является иммунологический ответ на инвазию вирусных патогенов. Одними из ключевых белков, участвующих в идентификации вирусных частиц, являются представители семейства коллагенсодержащих лектинов типа С (легочные коллектины). Они обладают образ-распознающими рецепторами, которые идентифицируют ассоциированные с патогенами молекулярные паттерны, в частности, вирусные гликопротеины. К легочным коллектинам относятся белки сурфактанта SP-A и SP-D, которые состоят из тримеризованных единиц и олигомеризуются в структуры более высокого порядка. Эти белки играют ключевую роль в распознавании и элиминации микробных патогенов (вирусов, бактерий, грибов, паразитов, наночастиц, аллергенов) посредством разнообразных механизмов. С учетом бремени пандемии новой коронавирусной инфекции, вызванной SARS-CoV-2, крайне важно обратить внимание на роль белков сурфактанта SP-A и SP-D в патогенезе ответа на данную вирусную инвазию. В настоящее время известны указания на непосредственное взаимодействие белков сурфактанта и вирусов, принадлежащих к семейству Coronaviridae. Белки SP-A и SP-D модулируют воспалительные реакции и синтез цитокинов, при этом предотвращая чрезмерную воспалительную реакцию (цитокиновый шторм). Также существует предположение, что непосредственно SARS-CoV-2 подавляет и изменяет выработку белков сурфактанта. Таким образом, очевидна патогенетическая ключевая роль белков сурфактанта SP-A и SP-D в ответе на вирусный патоген SARS-CoV-2. Это на сегодняшний день является перспективным направлением трансляционной медицины как с точки зрения детального понимания патогенеза коронавирусной инфекции для оценки диагностических и прогностических потенциалов белков сурфактанта SP-A и SP-D при COVID-19, так и с точки зрения терапевтического потенциала рекомбинантных фрагментов человеческих SP-A и SP-D.

Об авторах

О. С. Харламова
Научно-исследовательский институт терапии и профилактической медицины – филиал Федерального исследовательского центра «Институт цитологии и генетики» Сибирского отделения Российской академии наук (НИИТиПМ – ИЦиГ СО РАН); Городская клиническая больница № 25 (ГКБ № 25)
Россия

Харламова Ольга Сергеевна – младший научный сотрудник, лаборатория неотложной терапии, НИИТиПМ – ИЦиГ СО РАН; заведующая терапевтическим отделением, (ГКБ № 25)

630089, г. Новосибирск, ул. Б. Богаткова, 175/1,

630075, г. Новосибирск, ул. А. Невского, 1а



К. Ю. Николаев
Научно-исследовательский институт терапии и профилактической медицины – филиал Федерального исследовательского центра «Институт цитологии и генетики» Сибирского отделения Российской академии наук (НИИТиПМ – ИЦиГ СО РАН); Новосибирский государственный университет (НГУ)
Россия

Николаев Константин Юрьевич – доктор медицинских наук, профессор, главный научный сотрудник с возложением обязанностей заведующий лабораторией неотложной терапии, НИИТиПМ – ИЦиГ СО РАН; НГУ

630089, г. Новосибирск, ул. Б. Богаткова, 175/1,

630090, г. Новосибирск, ул. Пирогова, 2



Ю. И. Рагино
Научно-исследовательский институт терапии и профилактической медицины – филиал Федерального исследовательского центра «Институт цитологии и генетики» Сибирского отделения Российской академии наук (НИИТиПМ – ИЦиГ СО РАН)
Россия

Рагино Юлия Игоревна – доктор медицинских наук, профессор, член-корреспондент РАН, руководитель

630089, г. Новосибирск, ул. Б. Богаткова, 175/1



Список литературы

1. Wright J.R. Immunoregulatory functions of surfactant proteins. Nat. Rev. Immunol. 2005;5(1):58–68. DOI: 10.1038/nri1528.

2. Yasmin H., Kishore U. Biological activities of SP-A and SP-D against extracellular and intracellular pathogens. The collectin protein family and its multiple biological activities. Ed. Kishore U., Madan T., Sim R.B. Cham, Springer. 2021:103–133. DOI: 10.1007/978-3-030-67048-1_5.

3. Chroneos Z.C., Sever-Chroneos Z., Shepherd V.L. Pulmonary surfactant: An immunological perspective. Cell Physiol. Biochem. 2010;25(1):13–26. DOI: 10.1159/000272047.

4. Watson A., Madsen J., Clark H.W. SP-A and SP-D: Dual functioning immune molecules with antiviral and immunomodulatory properties. Front. Immunol. 2021;11:622598. DOI: 10.3389/fimmu.2020.622598.

5. Leth-Larsen R., Zhong F., Chow V.T.K., Holmskov U., Lu J. The SARS coronavirus spike glycoprotein is selectively recognized by lung surfactant protein D and activates macrophages. Immunobiology. 2007;212(3):201–211. DOI: 10.1016/j.imbio.2006.12.001.

6. Takano H. Pulmonary surfactant itself must be a strong defender against SARS-CoV-2. Med. Hypotheses. 2020;144:110020. DOI: 10.1016/j.mehy.2020.110020.

7. Ghati A., Dam P., Tasdemir D., Kati A., Sellami H., Sezgin G.C., et al. Exogenous pulmonary surfactant: A review focused on adjunctive therapy for severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 including SP-A and SP-D as added clinical marker. Current Opinion in Colloid & Interface Science. 2021;51:101413. DOI: 10.1016/j.cocis.2020.101413.

8. Mason R.J. Pathogenesis of COVID-19 from a cell biology perspective. Eur. Respir. J. 2020;55(4):2000607. DOI: 10.1183/13993003.00607-2020.

9. Han S., Mallampalli R.K. The role of surfactant in lung disease and host defense against pulmonary infections. Ann. Am. Thorac. Soc. 2015;12(5):765–774. DOI: 10.1513/AnnalsATS.201411-507FR.

10. Schürch D., Ospina O.L., Cruz A., Pérez-Gil J. Combined and independent action of proteins SP-B and SP-C in the surface behavior and mechanical stability of pulmonary surfactant films. Biophys. J. 2010;99(10):3290–3299. DOI: 10.1016/j.bpj.2010.09.039.

11. Sano H., Kuroki Y. The lung collectins, SP-A and SP-D, modulate pulmonary innate immunity. Mol. Immunol. 2005;42(3):279–287. DOI: 10.1016/j.molimm.2004.07.014.

12. Nayak A., Dodagatta-Marri E., Tsolaki A.G., Kishore U. An insight into the diverse roles of surfactant proteins, SP-A and SP-D in innate and adaptive immunity. Front. Immunol. 2012;3:131. DOI: 10.3389/fimmu.2012.00131.

13. McCormick S.M., Boggaram V., Mendelson C.R. Characterization of mRNA transcripts and organization of human SP-A1 and SP-A2 genes. Am. J. Physiol. 1994;266(Pt1):L354–366. DOI: 10.1152/ajplung.1994.266.4.L354.

14. Watson A., Phipps M.J.S., Clark H.W., Skylaris C.-K., Madsen J. Surfactant proteins A and D: Trimerized innate immunity proteins with an affinity for viral fusion proteins. J. Innate Immun. 2019;11(1):13–28. DOI: 10.1159/000492974.

15. Pastva A.M., Wright J.R., Williams K.L. Immunomodulatory roles of surfactant proteins A and D: Implications in lung disease. Proc. Am. Thorac. Soc. 2007;4(3):252–257. DOI: 10.1513/pats.200701-018AW.

16. Roschewski M., Lionakis M.S., Sharman J.P., Roswarski J., Goy A., Monticelli M.A. et al. Inhibition of Bruton tyrosine kinase in patients with severe COVID-19. Sci. Immunol. 2020;5(48):eabd0110. DOI: 10.1126/sciimmunol.abd0110.

17. Xu J., Zhao S., Teng T., Abdalla A.E., Zhu W., Xie L. et al. Systematic comparison of two animal-to-human transmitted human coronaviruses: SARS-CoV-2 and SARS-CoV. Viruses. 2020;12(2):244. DOI: 10.3390/v12020244.

18. Laporte M., Naesens L. Airway proteases: An emerging drug target for influenza and other respiratory virus infections. Curr. Opin. Virol. 2017;24:16–24. DOI: 10.1016/j.coviro.2017.03.018.

19. Cai L., Gochin M., Liu K. Biochemistry and biophysics of HIV-1 gp41 – membrane interactions and implications for HIV-1 envelope protein mediated viral-cell fusion and fusion inhibitor design. Curr. Top. Med. Chem. 2011;11(24):2959– 2984. DOI: 10.2174/156802611798808497.

20. Hartshorn K.L., Crouch E.C., White M.R., Eggleton P., Tauber A.I., Chang D. et al. Evidence for a protective role of pulmonary surfactant protein D (SP-D) against influenza A viruses. J. Clin. Invest. 1994;94(1):311–319. DOI: 10.1172/JCI117323.

21. Hartshorn K.L., Webby R., White M.R., Tecle T., Pan C., Boucher S. et al. Role of viral hemagglutinin glycosylation in anti-influenza activities of recombinant surfactant protein D. Respir. Res. 2008;9(1):65. DOI: 10.1186/1465-9921-9-65.

22. LeVine A.M., Hartshorn K., Elliott J., Whitsett J., Korfhagen T. Absence of SP-A modulates innate and adaptive defense responses to pulmonary influenza infection. Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2002;282(3):L563–72. DOI:10.1152/ajplung.00280.2001.

23. Benne C.A., Benaissa-Trouw B., van Strijp J.A., Kraaijeveld C.A., van Iwaarden J.F. Surfactant protein A, but not surfactant protein D, is an opsonic for influenza A virus phagocytosis by rat alveolar macrophages. Eur. J. Immunol. 1997;27(4):886–890. DOI: 10.1002/eji.1830270413.

24. White M.R., Crouch E., Vesona J., Tacken P.J., Batenburg J.J., Leth-Larsen R. et al. Respiratory innate immune proteins differentially modulate the neutrophil respiratory burst response to influenza A virus. Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2005;289(4):L606–616. DOI: 10.1152/ajplung.00130.2005.

25. Griese M. Respiratory syncytial virus and pulmonary surfactant. Viral Immunol. 2002;15(2):357–363. DOI: 10.1089/08828240260066279.

26. Watson A., Kronqvist N., Spalluto C.M., Griffiths M., Staples K.J., Wilkinson T. et al. Novel expression of a functional trimeric fragment of human SP-A with efficacy in neutralisation of RSV. Immunobiology. 2017;222(2):111–118. DOI: 10.1016/j.imbio.2016.10.015.

27. Thomas N.J., DiAngelo S., Hess J.C., Fan R., Ball M.W., Geskey J.M. et al. Transmission of surfactant protein variants and haplotypes in children hospitalized with respiratory syncytial virus. Pediatr. Res. 2009;66(1):70–73. DOI: 10.1203/pdr.0b013e3181a1d768.

28. LeVine A.M., Elliott J., Whitsett J.A., Srikiatkhachorn A., Crouch E., DeSilva N. et al. Surfactant protein-d enhances phagocytosis and pulmonary clearance of respiratory syncytial virus. Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2004;31(2):193–199. DOI: 10.1165/rcmb.2003-0107oc.

29. Ghildyal R., Hartley C., Varrasso A., Meanger J., Voelker D.R., Anders E.M. et al. Surfactant protein A binds to the fusion glycoprotein of respiratory syncytial virus and neutralizes virion infectivity. J. Infect. Dis. 1999;180(6):2009–2013. DOI: 10.1086/315134.

30. Hickling T.P., Malhotra R., Bright H., McDowell W., Blair E.D., Sim R.B. Lung surfactant protein A provides a route of entry for respiratory syncytial virus into host cells. Viral Immunol. 2000;13(1):125–135. DOI:10.1089/vim.2000.13.125.

31. McLellan J.S., Yang Y., Graham B.S., Kwong P.D. Structure of respiratory syncytial virus fusion glycoprotein in the postfusion conformation reveals preservation of neutralizing epitopes. J. Virol. 2011;85(15):7788–7796. DOI: 10.1128/JVI.00555-11.

32. Global Statistics. The Global HIV/AIDS Epidemic. 2021. URL: https://www.hiv.gov/hiv-basics/overview/data-andtrends/global-statistics (Available: 02.06.2022).

33. Hong P.W., Flummerfelt K.B., de Parseval A., Gurney K., Elder J.H., Lee B. Human immunodeficiency virus envelope (gp120) binding to DC-SIGN and primary dendritic cells is carbohydrate dependent but does not involve 2G12 or cyanovirin binding sites: Implications for structural analyses of gp120-DC-SIGN binding. J. Virol. 2002;76(24):12855– 12865. DOI: 10.1128/jvi.76.24.12855-12865.2002.

34. Madsen J., Gaiha G.D., Palaniyar N., Dong T., Mitchell D.A., Clark H.W. Surfactant protein D modulates HIV infection of both T-cells and dendritic cells. PLoS One. 2013;8(3):e59047. DOI: 10.1371/journal.pone.0059047.

35. Gaiha G.D., Dong T., Palaniyar N., Mitchell D.A., Reid K.B., Clark H.W. Surfactant protein A binds to HIV and inhibits direct infection of CD4+ cells, but enhances dendritic cell-mediated viral transfer. J. Immunol. 2008;181(1):601–609. DOI: 10.4049/jimmunol.181.1.601.

36. Kishore U., Bulla R., Madan T. Editorial: Odyssey of surfactant proteins SP-A and SP-D: Innate immune surveillance molecules. Front. Immunol. 2020;11:394. DOI: 10.3389/fimmu.2020.00394.

37. Pandit H., Gopal S., Sonawani A., Yadav A.K., Qaseem A.S., Warke H. et al. Surfactant protein D inhibits HIV-1 infection of target cells via interference with gp120-CD4 interaction and modulates pro-inflammatory cytokine production. PLoS One. 2014;9(7):e102395. DOI: 10.1371/journal.pone.0102395.

38. Clarke J.R., Taylor I.K., Fleming J., Nukuna A., Williamson J.D., Mitchell D.M. The epidemiology of HIV-1 infection of the lung in AIDS patients. AIDS. 1993;7(4):555–560. DOI: 10.1097/00002030-199304000-00015.

39. Chun T.W., Carruth L., Finzi D., Shen X., DiGiuseppe J.A., Taylor H. et al. Quantification of latent tissue reservoirs and total body viral load in HIV-1 infection. Nature. 1997;387(6629):183–188. DOI: 10.1038/387183a0.

40. Meschi J., Crouch E.C., Skolnik P., Yahya K., Holmskov U., Leth-Larsen R. et al. Surfactant protein D binds to human immunodeficiency virus (HIV) envelope protein gp120 and inhibits HIV replication. J. Gen. Virol. 2005;86(Pt11):3097– 3107. DOI: 10.1099/vir.0.80764-0.

41. Cheng V.C., Lau S.K., Woo P.C., Yuen K.Y. Severe acute respiratory syndrome coronavirus as an agent of emerging and reemerging infection. Clin. Microbiol. Rev. 2007;20(4):660– 694. DOI: 10.1128/CMR.00023-07.

42. Chathappady House N.N., Palissery S., Sebastian H. Coronaviruses: A review on SARS, MERS and COVID-19. Microbiol. Insights. 2021;14:11786361211002481. DOI: 10.1177/11786361211002481.

43. Petrosillo N., Viceconte G., Ergonul O., Ippolito G., Petersen E. COVID-19, SARS and MERS: Are they closely related? Clin. Microbiol. Infect. 2020;26(6):729–734. DOI: 10.1016/j.cmi.2020.03.026.

44. Woo P.C., Lau S.K., Lam C.S., Lau C.C., Tsang A.K., Lau J.H. et al. Discovery of seven novel Mammalian and avian coronaviruses in the genus deltacoronavirus supports bat coronaviruses as the gene source of alphacoronavirus and betacoronavirus and avian coronaviruses as the gene source of gammacoronavirus and deltacoronavirus. J. Virol. 2012;86(7):3995–4008. DOI: 10.1128/JVI.06540-11.

45. Lu R., Zhao X., Li J., Niu P., Yang B., Wu H. et al. Genomic characterisation and epidemiology of 2019 novel coronavirus: Implications for virus origins and receptor binding. Lancet. 2020;395(10224):565–574. DOI: 10.1016/S0140-6736(20)30251-8.

46. Naqvi A.A.T., Fatima K., Mohammad T. Insights into SARSCoV-2 genome, structure, evolution, pathogenesis and therapies: Structural genomics approach. Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2020;1866(10):165878. DOI: 10.1016/j.bbadis.2020.165878.

47. Malik Y.S., Sircar S., Bhat S., Sharun K., Dhama K., Dadar M. Emerging novel coronavirus (2019-nCoV) – current scenario, evolutionary perspective based on genome analysis and recent developments. Vet. Q. 2020;40(1):68–76. DOI: 10.1080/01652176.2020.1727993.

48. Wu A., Peng Y., Huang B., Ding X., Wang X., Niu P. Commentary genome composition and divergence of the novel coronavirus (2019-nCoV) originating in China. Cell Host Microbe. 2020;27(3):325–328. DOI: 10.1016/j.chom.2020.02.001.

49. Rabaan A.A., Al-Ahmed S.H., Haque S., Sah R., Tiwari R., Malik Y.S. et al. SARS-CoV-2, SARS-CoV, and MERSCOV: A comparative overview. Infez. Med. 2020;28(2):174– 184. DOI: 10.20944/preprints202004.0075.v1.

50. Chan J.F.W., Kok K.H., Zhu Z., Chu H., To K.K.W., Yuan S. et al. Genomic characterization of the 2019 novel human-pathogenic coronavirus isolated from a patient with atypical pneumonia after visiting Wuhan. Emerg. Microbes Infect. 2020;9(1):221–236. DOI: 10.1080/22221751.2020.1719902.

51. Shi C.S., Nabar N.R., Huang N.N., Kehrl J.H. SARS-coronavirus open reading frame-8b triggers intracellular stress pathways and activates NLRP3 inflammasomes. Cell Death Discov. 2019;5:101. DOI: 10.1038/s41420-019-0181-7.

52. Ng D.L., Al Hosani F., Keating M.K., Gerber S.I., Jones T.L., Metcalfe M.G. et al. Clinicopathologic, immunohistochemical, and ultrastructural findings of a fatal case of Middle East respiratory syndrome coronavirus infection in the United Arab Emirates, April 2014. Am. J. Pathol. 2016;186(3):652–658. DOI: 10.1016/j.ajpath.2015.10.024.

53. Xu Z., Shi L., Wang Y., Zhang J., Huang L., Zhang C. et al. Pathological findings of COVID-19 associated with acute respiratory distress syndrome. Lancet Respir. Med. 2020;8(4):420–422. DOI: 10.1016/S2213-2600(20)30076-X.

54. Dushianthan A., Goss V., Cusack R., Grocott M.P., Postle A.D. Altered molecular specificity of surfactant phosphatidycholine synthesis in patients with acute respiratory distress syndrome. Respir. Res. 2014;15(1):128. DOI: 10.1186/s12931-014-0128-8.

55. Zebialowicz Ahlström J., Massaro F., Mikolka P., Feinstein R., Perchiazzi G., Basabe-Burgos O. et al. Synthetic surfactant with a recombinant surfactant protein C analogue improves lung function and attenuates inflammation in a model of acute respiratory distress syndrome in adult rabbits. Respir. Res. 2019;20(1):245. DOI: 10.1186/s12931-019-1220-x.

56. Cattel F., Giordano S., Bertiond C., Lupia T., Corcione S., Scaldaferri M. et al. Use of exogenous pulmonary surfactant in acute respiratory distress syndrome (ARDS): Role in SARS-CoV-2-related lung injury. Respir. Physiol. Neurobiol. 2021;288:103645. DOI: 10.1016/j.resp.2021.103645.

57. White J.M., Delos S.E., Brecher M., Schornberg K. Structures and mechanisms of viral membrane fusion proteins: multiple variations on a common theme. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2008;43(3):189–219. DOI: 10.1080/10409230802058320.

58. Walls A.C., Park Y.J., Tortorici M.A., Wall A., McGuire A.T., Veesler D. Structure, function, and antigenicity of the SARSCoV-2 spike glycoprotein. Cell. 2020;181(2):281–292.e6. DOI: 10.1016/j.cell.2020.02.058.

59. Shang J., Wan Y., Luo C. Cell entry mechanisms of SARSCoV-2. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2020;117(21):11727– 11734. DOI: 10.1073/pnas.2003138117.

60. Wu Y.P., Liu Z.H., Wei R. Elevated plasma surfactant protein D (SP-D) levels and a direct correlation with anti-severe acute respiratory syndrome coronavirus-specific IgG antibody in SARS patients. Scand. J. Immunol. 2009;69(6):508–515. DOI: 10.1111/j.1365-3083.2009.02245.x.

61. Hsieh M.H., Beirag N., Murugaiah V. Human surfactant protein D binds spike protein and acts as an entry inhibitor of SARS-CoV-2 pseudotyped viral particles. Front. Immunol. 2021;12:641360. DOI: 10.3389/fimmu.2021.641360.

62. Kerget B., Kerget F., Koçak A.O., Kızıltunç A., Araz Ö., Uçar E.Y. et al. Are serum interleukin 6 and surfactant protein D levels associated with the clinical course of COVID-19? Lung. 2020;198(5):777–784. DOI: 10.1007/s00408-020-00393-8.

63. Cañadas O., Olmeda B., Alonso A., Pérez-Gil J. Lipid-protein and protein-protein interactions in the pulmonary surfactant system and their role in lung homeostasis. Int. J. Mol. Sci. 2020;21(10):3708. DOI: 10.3390/ijms21103708.

64. Funk C.J., Wang J., Ito Y., Travanty E.A., Voelker D.R., Holmes K.V. et al. Infection of human alveolar macrophages by human coronavirus strain 229E. J. Gen. Virol. 2012;93(Pt3):494–503. DOI: 10.1099/vir.0.038414-0.

65. Van Iwaarden J.F., van Strijp J.A., Ebskamp M.J., Welmers A.C., Verhoef J., van Golde L.M. Surfactant protein A is opsonic in phagocytosis of herpes simplex virus type 1 by rat alveolar macrophages. Am. J. Physiol. 1991;261(Pt1):L204–209. DOI: 10.1152/ajplung.1991.261.2.L204.

66. Tekos F., Skaperda Z., Goutzourelas N., Phelps D.S., Floros J., Kouretas D. The importance of redox status in the frame of lifestyle approaches and the genetics of the lung innate immune molecules, SP-A1 and SP-A2, on differential outcomes of COVID-19 infection. Antioxidants (Basel). 2020;9(9):784. DOI: 10.3390/antiox9090784.

67. Crouch E., Nikolaidis N., McCormack F.X., McDonald B., Allen K., Rynkiewicz M.J. et al. Mutagenesis of surfactant protein D informed by evolution and x-ray crystallography enhances defenses against influenza A virus in vivo. J. Biol. Chem. 2011;286(47):40681–40692. DOI: 10.1074/jbc.M111.300673.


Рецензия

Для цитирования:


Харламова О.С., Николаев К.Ю., Рагино Ю.И. Роль белков сурфактанта SP-A и SP-D при вирусной инфекции, фокус на COVID-19. Бюллетень сибирской медицины. 2022;21(2):195-206. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2022-2-195-206

For citation:


Kharlamovа O.S., Nikolaev K.Yu., Ragino Yu.I. The role of surfactant proteins SP-A and SP-D in viral infection: a focus on COVID-19. Bulletin of Siberian Medicine. 2022;21(2):195-206. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2022-2-195-206

Просмотров: 33848


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 1682-0363 (Print)
ISSN 1819-3684 (Online)