Метаболический потенциал микробиоты на фоне гельминтной инвазии как инструмент управления бронхиальной астмой
https://doi.org/10.20538/1682-0363-2023-3-150-158
Аннотация
Цель – провести анализ современных экспериментальных и клинических исследований, направленных на оценку метаболической активности микробиоты при бронхиальной астме (БА) и гельминтных инвазиях.
Бронхиальная астма относится к числу глобальных проблем здравоохранения, имеющих большую социально-экономическую значимость, является одним из самых распространенных хронических гетерогенных заболеваний дыхательных путей. В последние годы накоплено множество данных, указывающих на то, что состояние микробиоты кишечника является одним из важнейших факторов, определяющих состояние здоровья человека, в том числе влияющих на иммунные механизмы развития аллергических болезней в детском возрасте. Дисбиотическое состояние микробиоты кишечника обусловлено не только изменениями структуры, но и нарушениями ее метаболизма. В соответствии концепцией «ось кишечник – легкие» поддержание нормальной микробиоты кишечника, коррекция ее нарушений, в том числе стратегии, направленные на активацию синтеза короткоцепочечных жирных кислот в кишечнике, могут стать новым способом профилактики и лечения хронических респираторных заболеваний у детей. В свою очередь, в экспериментальных и эпидемиологических исследованиях показана иммуномодулирующая способность гельминтов. Предполагается, что воздействие на состав и функцию кишечного микробиома является одним из механизмов, посредством которых гельминты влияют на иммунный ответ организма хозяина и течение БА.
Ключевые слова
Об авторах
Т. С. СоколоваРоссия
Соколова Татьяна Сергеевна – кандидат медицинских наук, доцент, кафедра факультетской педиатрии с курсом детских болезней
634050, г. Томск, Московский тракт, 2
В. Н. Мальчук
Россия
Мальчук Виктория Николаевна – аспирант, кафедра факультетской педиатрии с курсом детских болезней
634050, г. Томск, Московский тракт, 2
А. Д. Зайцева
Россия
Зайцева Анастасия Денисовна – студент, 4-й курс, педиатрический факультет
634050, г. Томск, Московский тракт, 2
О. С. Федорова
Россия
Федорова Ольга Сергеевна – доктор медицинских наук, заведующий кафедрой факультетской педиатрии с курсом детских болезней
634050, г. Томск, Московский тракт, 2
М. Р. Карпова
Россия
Карпова Мария Ростиславовна, доктор медицинских наук, заведующий кафедрой микробиологии и вирусологии
634050, г. Томск, Московский тракт, 2
Список литературы
1. Reddel H.K., Bacharier L.B., Bateman E.D., Brightling C.E., Brusselle G.G., Buhl R. et al. Initiative for Asthma Strategy 2021: executive summary and rationale for key changes. Eur. Respir. J. 2022;59(1):2102730. DOI: 10.1183/13993003.02730-2021.
2. Müller-Rompa S.E.K., Markevych I., Hose A.J., Loss G., Wouters I.M., Genuneit J. et al. An approach to the asthmaprotective farm effect by geocoding: Good farms and better farms. Pediatr. Allergy Immunol. 2018;29(3):275–282. DOI: 10.1111/pai.12861.
3. Strachan D.P. Hay fever, hygiene, and household size. BMJ. 1989;299(6710):1259–1260. DOI: 10.1136/bmj.299.6710.1259.
4. Rook G.A.W., Lowry C.A., Raison C.L. Microbial «Old Friends», immunoregulation and stress resilience. Evol. Med. Public. Health. 2013;2013(1):46–64. DOI: 10.1093/emph/eot004.
5. Haahtela T. A biodiversity hypothesis. Allergy. 2019;74(8):1445–1456. DOI: 10.1111/all.13763.
6. Zheng D., Liwinski T., Elinav E. Interaction between microbiota and immunity in health and disease. Cell Res. 2020;30(6):492–506. DOI: 10.1038/s41422-020-0332-7.
7. Zaiss M.M., Rapin A., Lebon L., Dubey L.K., Mosconi I., Sarter K. et al. The intestinal microbiota contributes to the ability of helminths to modulate allergic inflammation. Immunity. 2015;43(5):998–1010. DOI: 10.1016/j.immuni.2015.09.012.
8. Brosschot T.P., Reynolds L.A. The impact of a helminth-modified microbiome on host immunity. Mucosal. Immunol. 2018;11(4):1039–1046. DOI: 10.1038/s41385-018-0008-5.
9. Marsland B.J., Trompette A., Gollwitzer E.S. The gut-lung axis in respiratory disease. Ann. Am. Thorac. Soc. 2015;12(2):S150– 156. DOI: 10.1513/AnnalsATS.201503-133AW.
10. Depner M., Taft D.H., Kirjavainen P.V., Kalanetra K.M., Karvonen A.M., Peschel S. et al. Maturation of the gut microbiome during the first year of life contributes to the protective farm effect on childhood asthma. Nat. Med. 2020;26(11):1766– 1275. DOI: 10.1038/s41591-020-1095-x.
11. Barcik W., Boutin R.C.T., Sokolowska M., Finlay B.B. The role of lung and gut microbiota in the pathology of asthma. Immunity. 2020;52(2):241–255. DOI: 10.1016/j.immuni.2020.01.007.
12. Abrahamsson T.R., Jakobsson H.E., Andersson A.F., Björkstén B., Engstrand L., Jenmalm M.C. Low gut microbiota diversity in early infancy precedes asthma at school age. Clinical & Experimental Allergy. 2014;44(6):842–850. DOI: 10.1111/cea.12253.
13. Stokholm J., Blaser M.J., Thorsen J., Rasmussen M.A., Waage J., Vinding R.K. et al. Maturation of the gut microbiome and risk of asthma in childhood. Nat. Commun. 2018;9(1):141. DOI: 10.1038/s41467-017-02573-2.
14. Arrieta M.C., Stiemsma L.T., Dimitriu P.A., Thorson L., Russell S., Yurist-Doutsch S. et al. Early infancy microbial and metabolic alterations affect risk of childhood asthma. Sci. Transl. Med. 2015;7(307):307ra152. DOI: 10.1126/scitranslmed.aab2271.
15. Chiu C.Y., Cheng M.L., Chiang M.H., Kuo Y.L., Tsai M.H., Chiu C.C. et al. Gut microbial-derived butyrate is inversely associated with IgE responses to allergens in childhood asthma. Pediatr. Allergy Immunol. 2019;30(7):689–697. DOI: 10.1111/pai.13096.
16. Fujimura K.E., Sitarik A.R., Havstad S., Lin D.L., Levan S., Fadrosh D. et al. Neonatal gut microbiota associates with childhood multisensitized atopy and T cell differentiation. Nat. Med. 2016;22(10):1187–1191. DOI: 10.1038/nm.4176.
17. Zou X.L., Wu J.J., Ye H.X., Feng D.Y., Meng P., Yang H.L. et al. Associations between gut microbiota and asthma endotypes: a cross-sectional study in South China based on patients with newly diagnosed asthma. J. Asthma Allergy. 2021;14:981–992. DOI: 10.2147/JAA.S320088.
18. Buendía E., Zakzuk J., San-Juan-Vergara H., Zurek E., Ajami N.J., Caraballo L. Gut microbiota components are associated with fixed airway obstruction in asthmatic patients living in the tropics. Sci. Rep. 2018;8(1):9582. DOI: 10.1038/s41598-018-27964-3.
19. Chang P.V., Hao L., Offermanns S., Medzhitov R. The microbial metabolite butyrate regulates intestinal macrophage function via histone deacetylase inhibition. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014;111(6):2247–2252. DOI: 10.1073/pnas.1322269111.
20. Machiels K., Joossens M., Sabino J., De Preter V., Arijs I., Eeckhaut V. et al. A decrease of the butyrate-producing species Roseburia hominis and Faecalibacterium prausnitzii defines dysbiosis in patients with ulcerative colitis. Gut. 2014;63(8):1275–1283. DOI: 10.1136/gutjnl-2013-304833.
21. Просянников М.Ю., Маркова Ю.М., Ефимочкина Н.Р., Куваева И.Б., Шевелева С.А. Микробиом кишечника: от эталона нормы к патологии. Вопросы питания. 2020;89(4):35– 51. DOI: 10.24411/0042-8833-2020-10040.
22. Takahashi K., Nishida A., Fujimoto T., Fujii M., Shioya M., Imaeda H. et al. Reduced abundance of butyrate-producing bacteria species in the fecal microbial community in Crohn’s disease. Digestion. 2016;93(1):59–65. DOI: 10.1159/000441768.
23. Trompette A., Gollwitzer E.S., Yadava K., Sichelstiel A.K., Sprenger N., Ngom-Bru C. et al. Gut microbiota metabolism of dietary fiber influences allergic airway disease and hematopoiesis. Nat. Med. 2014;20(2):159–166. DOI: 10.1038/nm.3444.
24. Cait A., Hughes M.R., Antignano F., Cait J., Dimitriu P.A., Maas K.R. et al. Microbiome-driven allergic lung inflammation is ameliorated by short-chain fatty acids. Mucosal. Immunol. 2018;11(3):785–795. DOI: 10.1038/mi.2017.75.
25. Roduit C., Frei R., Ferstl R., Loeliger S., Westermann P., Rhyner C. et al. High levels of butyrate and propionate in early life are associated with protection against atopy. Allergy. 2019;74(4):799–809. DOI: 10.1111/all.13660.
26. Thorburn A.N., McKenzie C.I., Shen S., Stanley D., Macia L., Mason L.J. et al. Evidence that asthma is a developmental origin disease influenced by maternal diet and bacterial metabolites. Nat. Commun. 2015;6(1):7320. DOI: 10.1038/ncomms8320.
27. Theiler A., Bärnthaler T., Platzer W., Richtig G., Peinhaupt M., Rittchen S. et al. Butyrate ameliorates allergic airway inflammation by limiting eosinophil trafficking and survival. J. Allergy Clin. Immunol. 2019 Sep;144(3):764–776. DOI: 10.1016/j.jaci.2019.05.002.
28. Della Ragione F., Criniti V., Della Pietra V., Borriello A., Oliva A., Indaco S., Yamamoto T. et al. Genes modulated by histone acetylation as new effectors of butyrate activity. FEBS Lett. 2001;499(3):199–204. DOI: 10.1016/s0014-5793(01)02539-x.
29. Usami M., Kishimoto K., Ohata A., Miyoshi M., Aoyama M., Fueda Y. et al. Butyrate and trichostatin A attenuate nuclear factor κB activation and tumor necrosis factor α secretion and increase prostaglandin E2 secretion in human peripheral blood mononuclear cells. Nutrition Research. 2008;28(5):321–328. DOI: 10.1016/j.nutres.2008.02.012.
30. Kanamori M., Nakatsukasa H., Okada M., Lu Q., Yoshimura A. Induced regulatory T cells: their development, stability, and applications. Trends Immunol. 2016;37(11):803–811. DOI: 10.1016/j.it.2016.08.012.
31. Yip W., Hughes M.R., Li Y., Cait A., Hirst M., Mohn W.W. et al. Butyrate shapes immune cell fate and function in allergic asthma. Front. Immunol. 2021;12:628453. DOI: 10.3389/fimmu.2021.628453.
32. Зольникова О.Ю., Поцхверашвили Н.Д., Кокина Н.И., Трухманов А.С., Ивашкин В.Т. Короткоцепочечные жирные кислоты кишечника у пациентов с бронхиальной астмой. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2019;29(2):53–59. DOI: 10.22416/1382-4376-2019-29-2-53-59.
33. McLoughlin R., Berthon B.S., Rogers G.B., Baines K.J., Leong L.E.X., Gibson P.G. et al. Soluble fibre supplementation with and without a probiotic in adults with asthma: A 7-day randomised, double blind, three way cross-over trial. EBioMedicine. 2019;46:473–485. DOI: 10.1016/j.ebiom.2019.07.048.
34. Pugin B., Barcik W., Westermann P., Heider A., Wawrzyniak M., Hellings P. et al. A wide diversity of bacteria from the human gut produces and degrades biogenic amines. Microb. Ecol. Health Dis. 2017;28(1):1353881. DOI: 10.1080/16512235.2017.1353881.
35. Levan S.R., Stamnes K.A., Lin D.L., Panzer A.R., Fukui E., McCauley K. et al. Elevated faecal 12,13-diHOME concentration in neonates at high risk for asthma is produced by gut bacteria and impedes immune tolerance. Nat. Microbiol. 2019;4(11):1851–1861. DOI: 10.1038/s41564-019-0498-2.
36. Lee-Sarwar K.A., Kelly R.S., Lasky-Su J., Zeiger R.S., O’Connor G.T., Sandel M.T. et al. Integrative analysis of the intestinal metabolome of childhood asthma. J. Allergy Clin. Immunol. 2019;144(2):442–454. DOI: 10.1016/j.jaci.2019.02.032.
37. Schjødt M.S., Gürdeniz G., Chawes B. The Metabolomics of Childhood Atopic Diseases: A Comprehensive Pathway-Specific Review. Metabolites. 2020;10(12):511. DOI: 10.3390/metabo10120511.
38. Gonçales J.P., Nobrega C.G.O., Nascimento W.R.C., Lorena V.M.B., Peixoto D.M., Costa V.M.A. et al. Cytokine production in allergic and Trichuris trichiura-infected children from an urban region of the Brazilian northeast. Parasitol. Int. 2020;74:101918. DOI: 10.1016/j.parint.2019.04.015.
39. Medeiros M., Figueiredo J.P., Almeida M.C., Matos M.A., Araújo M.I., Cruz A.A. et al. Schistosoma mansoni infection is associated with a reduced course of asthma. J. Allergy Clin. Immunol. 2003;111(5):947–951. DOI: 10.1067/mai.2003.1381.
40. Leonardi-Bee J., Pritchard D., Britton J. Asthma and current intestinal parasite infection. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2006;174(5):514–523. DOI: 10.1164/rccm.200603-331OC.
41. Hawlader M.D.H., Ma E., Noguchi E., Itoh M., Arifeen S.E., Persson L.Å. et al. Ascaris lumbricoids Infection as a risk factor for asthma and atopy in rural Bangladeshi children. Trop. Med. Health. 2014;42(2):77–85. DOI: 10.2149/tmh.2013-19.
42. Hunninghake G.M., Soto-Quiros M.E., Avila L., Ly N.P., Liang C., Sylvia J.S. et al. Sensitization to Ascaris lumbricoides and severity of childhood asthma in Costa Rica. J. Allergy Clin. Immunol. 2007;119(3):654–661. DOI: 10.1016/j.jaci.2006.12.609.
43. Buendía E., Zakzuk J., Mercado D., Alvarez A., Caraballo L. The IgE response to Ascaris molecular components is associated with clinical indicators of asthma severity. World Allergy Organ. J. 2015;8(1):8. DOI: 10.1186/s40413-015-0058-z.
44. Ferreira M.U., Rubinsky-Elefant G., de Castro T.G., Hoffmann E.H.E., da Silva-Nunes M., Cardoso M.A. et al. Bottle feeding and exposure to Toxocara as risk factors for wheezing illness among under-five Amazonian children: a population-based cross-sectional study. J. Trop. Pediatr. 2007;53(2):119–124. DOI: 10.1093/tropej/fml083.
45. Bohnacker S., Troisi F., de Los Reyes Jiménez M., Esser-von Bieren J. What can parasites tell us about the pathogenesis and treatment of asthma and allergic diseases. Front. Immunol. 2020;11:2106. DOI: 10.3389/fimmu.2020.02106.
46. Feary J., Britton J., Leonardi-Bee J. Atopy and current intestinal parasite infection: a systematic review and meta-analysis. Allergy. 2011;66(4):569–578. DOI: 10.1111/j.1398-9995.2010.02512.x.
47. Fedorova O.S., Janse J.J., Ogorodova L.M., Fedotova M.M., Achterberg R.A., Verweij J.J. et al. Opisthorchis felineus negatively associates with skin test reactivity in Russia-EuroPrevall-International Cooperation study. Allergy. 2017;72(7):1096–1104. DOI: 10.1111/all.13120.
48. Van den Biggelaar A.H., van Ree R., Rodrigues L.C., Lell B., Deelder A.M., Kremsner P.G. et al. Decreased atopy in children infected with Schistosoma haematobium: a role for parasite-induced interleukin-10. Lancet. 2000;356(9243):1723– 1727. DOI: 10.1016/S0140-6736(00)03206-2.
49. Araujo M.I., Lopes A.A., Medeiros M., Cruz A.A., Sousa-Atta L., Solé D. et al. Inverse association between skin response to aeroallergens and Schistosoma mansoni infection. Int. Arch. Allergy Immunol. 2000;123(2):145–148. DOI: 10.1159/000024433.
50. Feary J.R., Venn A.J., Mortimer K., Brown A.P., Hooi D., Falcone F.H. et al. Experimental hookworm infection: a randomized placebo-controlled trial in asthma. Clin. Exp. Allergy. 2010;40(2):299–306. DOI: 10.1111/j.1365-2222.2009.03433.x.
51. Ponte E.V., Rasella D., Souza-Machado C., Stelmach R., Barreto M.L., Cruz A.A. Reduced asthma morbidity in endemic areas for helminth infections: a longitudinal ecological study in Brazil. J. Asthma. 2014;51(10):1022–1027. DOI: 10.3109/02770903.2014.936454
52. Araujo M.I.A.S, Hoppe B., Medeiros M. Jr., Alcântara L., Almeida M.C., Schriefer A. et al. Impaired T helper 2 response to aeroallergen in helminth-infected patients with asthma. The Journal of Infectious Diseases. 2004;190(10):1797–1803. DOI: 10.1086/425017.
53. Огородова Л.М., Фрейдин М.Б., Сазонов А.Э., Фёдорова О.С., Деев И.А., Кремер Е.Э. Влияние инвазии Opistorchis felineus на иммунный ответ при бронхиальной астме. Бюллетень сибирской медицины. 2010;9(3):85–90. DOI: 10.20538/1682-0363-2010-3-85-90.
54. Wammes L.J., Hamid F., Wiria A.E., May L., Kaisar M.M.M., Prasetyani-Gieseler M.A. et al. Community deworming alleviates geohelminth-induced immune hyporesponsiveness. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2016;113(44):12526–12531. DOI: 10.1073/pnas.1604570113.
55. Cooper P.J., Moncayo A.L., Guadalupe I., Benitez S., Vaca M., Chico M. et al. Repeated treatments with albendazole enhance Th2 responses to Ascaris Lumbricoides, but not to aeroallergens, in children from rural communities in the Tropics. J. Infect. Dis. 2008;198(8):1237–1242. DOI: 10.1086/591945.
56. Kreisinger J., Bastien G., Hauffe H.C., Marchesi J., Perkins S.E. Interactions between multiple helminths and the gut microbiota in wild rodents. Philos. Trans. R Soc. Lond. B Biol. Sci. 2015;370(1675):20140295. DOI: 10.1098/rstb.2014.0295.
57. Kupritz J., Angelova A., Nutman T.B., Gazzinelli-Guimaraes P.H. Helminth-Induced Human Gastrointestinal Dysbiosis: a Systematic Review and Meta-Analysis Reveals Insights into Altered Taxon Diversity and Microbial Gradient Collapse. mBio. 2021;12(6):e02890–21. DOI: 10.1128/mBio.02890-21.
58. Su C.W., Chen C.Y., Jiao L., Long S.R., Mao T., Ji Q. et al. Helminth-induced and Th2-dependent alterations of the gut microbiota attenuate obesity caused by high-fat diet. Cell Mol. Gastroenterol. Hepatol. 2020;10(4):763–778. DOI: 10.1016/j.jcmgh.2020.06.010.
59. Shute A., Callejas B.E., Li S., Wang A., Jayme T.S., Ohland C. et al. Cooperation between host immunity and the gut bacteria is essential for helminth-evoked suppression of colitis. Microbiome. 2021;9(1):186. DOI: 10.1186/s40168-021-01146-2.
60. Jenkins T.P., Formenti F., Castro C., Piubelli C., Perandin F., Buonfrate D. et al. A comprehensive analysis of the faecal microbiome and metabolome of Strongyloides stercoralis infected volunteers from a non-endemic area. Sci. Rep. 2018;8(1):15651. DOI: 10.1038/s41598-018-33937-3.
61. Nguyen H.T., Hongsrichan N., Intuyod K., Pinlaor P., Yingklang M., Chaidee A. et al. Investigation of gut microbiota and short-chain fatty acids in Strongyloides stercoralis-infected patients in a rural community. Biosci. Microbiota Food Health. 2022;41(3):121–129. DOI: 10.12938/bmfh.2021-054.
62. Sokolova T.S., Petrov V.A., Saltykova I.V., Dorofeeva Y.B., Tyakht A.V., Ogorodova L.M. et al. The impact of Opisthorchis felineus infection and praziquantel treatment on the intestinal microbiota in children. Acta Tropica. 2021;217:105835. DOI: 10.1016/j.actatropica.2021.105835.
63. Kokova D., Verhoeven A., Perina E.A., Ivanov V.V., Heijink M., Yazdanbakhsh M. et al. Metabolic homeostasis in chronic helminth infection is sustained by organ-specific metabolic rewiring. ACS Infect. Dis. 2021;7(4):906–916. DOI: 10.1021/acsinfecdis.1c00026.
64. Haonon O., Liu Z., Dangtakot R., Intuyod K., Pinlaor P., Puapairoj A. et al. Opisthorchis viverrini infection induces metabolic and fecal microbial disturbances in association with liver and kidney pathologies in hamsters. J. Proteome Res. 2021;20(8):3940–3951. DOI: 10.1021/acs.jproteome.1c00246.
Рецензия
Для цитирования:
Соколова Т.С., Мальчук В.Н., Зайцева А.Д., Федорова О.С., Карпова М.Р. Метаболический потенциал микробиоты на фоне гельминтной инвазии как инструмент управления бронхиальной астмой. Бюллетень сибирской медицины. 2023;22(3):150-158. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2023-3-150-158
For citation:
Sokolova T.S., Malchuk V.N., Zaytseva A.D., Fedorova O.S., Karpova M.R. Metabolic potential of gut microbiota in helminth infections as a way to achieve bronchial asthma control. Bulletin of Siberian Medicine. 2023;22(3):150-158. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2023-3-150-158