Роль эстрогенов в метаболизме митохондрий
https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-123-132
Аннотация
В клетках центральными органеллами являются митохондрии, которые необходимы для многих фундаментальных биологических процессов. Митохондрии в процессе эволюции трансформировались в сигнальные узлы в биологических системах, способные вызывать изменения в клетке посредством секретируемых факторов и влияющие на физиологию человека и животных.
В дополнение к выполнению множества ключевых функций для клетки, митохондрии также превратились в активные центры, которые могут контролировать не только клеточные программы посредством взаимодействия с другими компартментами, например, с эндоплазматическим ретикулумом, но также воздействовать на ткани, определяя здоровье организма с помощью механизмов, которые мы только начинаем понимать.
Об авторах
О. И. Кит
Национальный медицинский исследовательский центр (НМИЦ) онкологии
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Кит Олег Иванович – д-р мед. наук, профессор, академик РАН, генеральный директор
344037, г. Ростов-на-Дону, ул. 14-я Линия, 63
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Е. М. Франциянц
Национальный медицинский исследовательский центр (НМИЦ) онкологии
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Франциянц Елена Михайловна – д-р биол. наук, профессор, зам. генерального директора по науке
344037, г. Ростов-на-Дону, ул. 14-я Линия, 63
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
А. И. Шихлярова
Национальный медицинский исследовательский центр (НМИЦ) онкологии
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Шихлярова Алла Ивановна – д-р биол. наук, профессор, ст. науч. сотрудник, лаборатория изучения патогенеза злокачественных опухолей
344037, г. Ростов-на-Дону, ул. 14-я Линия, 63
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
И. В. Нескубина
Национальный медицинский исследовательский центр (НМИЦ) онкологии
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Нескубина Ирина Валерьевна – канд. биол. наук, ст. науч. сотрудник, лаборатория изучения патогенеза злокачественных опухолей
344037, г. Ростов-на-Дону, ул. 14-я Линия, 63
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
С. А. Ильченко
Национальный медицинский исследовательский центр (НМИЦ) онкологии
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Ильченко Сергей Александрович – канд. мед. наук, врач-онколог, отделение абдоминальной онкологии № 1, зам. генерального. директора по образовательной деятельности
344037, г. Ростов-на-Дону, ул. 14-я Линия, 63
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Список литературы
1. Klinge C.M. Estrogenic control of mitochondrial function. Redox Biol. 2020;31:101435. DOI: 10.1016/j.redox.2020.101435.
2. Simoni R.D., Hill R.L., Vaughan M. The discovery of estrone, estriol, and estradiol and the biochemical study of reproduction. The work of Edward Adelbert Doisy. J. Biol. Chem. 2002;277(28):e17. DOI: 10.1016/S0021-9258(19)66427-6.
3. Klinge C.M., Clark B.J., Prough R.A. Dehydroepiandrosterone research: past, current, and future. Vitam Horm. 2018;108:1–28. DOI: 10.1016/bs.vh.2018.02.002.
4. Chen K.L., Madak-Erdogan Z. Estrogens and female liver health. Steroids. 2018;133:38–43. DOI: 10.1016/j.steroids.2017.10.015.
5. Gustafsson J.A. Historical review of nuclear receptors. J. Steroid Biochemistry Mol. Biol. 2016;157:3–6. DOI: 10.1016/j.jsbmb.2015.03.004.
6. Klinge C.M. Estrogens regulate life and death in the mitochondria. J. Bioenerg. Biomembr. 2017;49(4):307–324. DOI: 10.1007/s10863-017-9704-1.
7. Beale A.L., Kaye D.M., Marques F.Z. The role of the gut microbiome in sex differences in arterial pressure. Biol. Sex Differ. 2019;10(1):22. DOI: 10.1186/s13293-019-0236-8.
8. Link J.C., Reue K. Genetic basis for sex differences in obesity and lipid metabolism. Annu. Rev. Nutr. 2017;37:225–245. DOI: 10.1146/annurev-nutr-071816-064827.
9. Pearse R.V., Young-Pearse T.L. Lost in translational biology: Understanding sex differences to inform studies of diseases of the nervous system. Brain Res. 2019;1722:146352. DOI: 10.1016/j.brainres.2019.146352.
10. Shepard B.D. Sex differences in diabetes and kidney disease: mechanisms and consequences. Am. J. Physiol. Renal. Physiol. 2019;317(2):F456–F462. DOI: 10.1152/ajprenal.00249.2019.
11. Frazier A.E., Thorburn D.R., Compton A.G. Mitochondrial energy generation disorders: genes, mechanisms, and clues to pathology. J. Biol. Chem. 2019;294(14):5386–5395. DOI: 10.1074/jbc.R117.809194.
12. Alston C.L., Rocha M.C., Lax N.Z., Turnbull D.M., Taylor R.W. The genetics and pathology of mitochondrial disease. J. Pathol. 2017;241(2):236–250. DOI: 10.1002/path.4809.
13. Rusecka J., Kaliszewska M., Bartnik E., Tońska K. Nuclear genes involved in mitochondrial diseases caused by instability of mitochondrial DNA. J. Appl. Genet. 2018;59(1):43–57. DOI: 10.1007/s13353-017-0424-3.
14. Gonzalez-Franquesa A., Patti M.E. Insulin resistance and mitochondrial dysfunction. Adv. Exp. Med. Biol. 2017;982:465–520. DOI: 10.1007/978-3-319-55330-6_25.
15. Chow J., Rahman J., Achermann J.K., Dattani M.T., Rahman S. Mitochondrial disease and endocrine dysfunction. Nat. Rev. Endocrinol. 2017;13(2):92–104. DOI: 10.1038/nrendo.2016.151.
16. Balaton B.P., Dixon-McDougall T., Peeters S.B., Brown C.J. The eXceptional nature of the X chromosome. Hum. Mol. Genet. 2018;27(R2):R242–R249. DOI: 10.1093/hmg/ddy148.
17. Henstridge D.C., Abildgaard J., Lindegaard B., Febbraio M.A. Metabolic control and sex: A focus on inflammatory-linked mediators. Br. J. Pharmacol. 2019;176(21):4193–4207. DOI: 10.1111/bph.14642.
18. Mohammad I., Starskaia I., Nagy T., Guo J., Yatkin E., Väänänen K. et al. Estrogen receptor α contributes to T cell-mediated autoimmune inflammation by promoting T cell activation and proliferation. Sci. Signal. 2018;11(526):eaap9415. DOI: 10.1126/scisignal.aap9415.
19. Moulton V.R. Sex hormones in acquired immunity and autoimmune disease. Front. Immunol. 2018;9:2279. DOI: 10.3389/fimmu.2018.02279.
20. Li Y., Xu A., Jia S., Huang J. Recent advances in the molecular mechanism of sex disparity in hepatocellular carcinoma. Oncol. Lett. 2019;17(5):4222–4228. DOI: 10.3892/ol.2019.10127.
21. Chen K.L., Madak-Erdogan Z. Estrogens and female liver health. Steroids. 2018;133:38–43. DOI: 10.1016/j.steroids.2017.10.015.
22. Skubic C., Drakulić Ž., Rozman D. Personalized therapy when tackling nonalcoholic fatty liver disease: a focus on sex, genes, and drugs. Expert Opin. Drug Metab. Toxicol. 2018;14(8):831–841. DOI: 10.1080/17425255.2018.1492552.
23. George N., Chen M., Yuen N., Hunt C.M., Suzuki A. Interplay of gender, age and drug properties on reporting frequency of drug-induced liver injury. Regul. Toxicol. Pharmacol. 2018;94:101–107. DOI: 10.1016/j.yrtph.2018.01.018.
24. Cho J., Kim L., Li Z., Rose N.R., Talor M.V., Njoku D.B. Sex bias in experimental immune-mediated, drug-induced liver injury in BALB/c mice: suggested roles for Tregs, estrogen, and IL-6. PLoS One. 2013;8(4):e61186. DOI: 10.1371/journal.pone.0061186.
25. Marais G.A.B., Gaillard J.M., Vieira C., Plotton I., Sanlaville D., Gueyffier F. et al. Sex gap in aging and longevity: can sex chromosomes play a role? Biol. Sex Differ. 2018;9(1):33. DOI: 10.1186/s13293-018-0181-y.
26. Selvaraj V., Stocco D.M., Clark B.J. Current knowledge on the acute regulation of steroidogenesis. Biol. Reprod. 2018;99(1):13–26. DOI: 10.1093/biolre/ioy102.
27. Picard M., McEwen B.S., Epel E.S., Sandi C. An energetic view of stress: Focus on mitochondria. Front. Neuroendocrinol. 2018;49:72–85. DOI: 10.1016/j.yfrne.2018.01.001.
28. Bajpai P., Koc E., Sonpavde G., Singh R., Singh K.K. Mitochondrial localization, import, and mitochondrial function of the androgen receptor. J. Biol. Chem. 2019;294(16):6621–6634. DOI: 10.1074/jbc.RA118.006727.
29. Ventura-Clapier R., Piquereau J., Veksler V., Garnier A. Estrogens, estrogen receptors effects on cardiac and skeletal muscle mitochondria. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2019;10:557. DOI: 10.3389/fendo.2019.00557.
30. Junker A., Wang J., Gouspillou G., Ehinger J. K., Elmér E., Sjövall F. et al. Human studies of mitochondrial biology demonstrate an overall lack of binary sex differences: A multivariate meta-analysis. FASEB. 2022;36(2):e22146. DOI: 10.1096/fj.202101628R.
31. Vafai S.B., Mootha V.K. Mitochondrial disorders as windows into an ancient organelle. Nature. 2012;491(7424):374–383. DOI: 10.1038/nature11707.
32. Rius R., Cowley M.J., Riley L., Puttick C., Thorburn D.R., Christodoulou J. Biparental inheritance of mitochondrial DNA in humans is not a common phenomenon. Genet. Med. 2019;21(12):2823–2826. DOI: 10.1038/s41436-019-0568-0.
33. Heuer B. Mitochondrial DNA: unraveling the “other” genome. J. Am. Assoc. Nurse Pract. 2021;33:673–675. DOI: 10.1097/JXX.0000000000000646.
34. Morganti C., Bonora M., Marchi S., Ferroni L., Gardin C., Wieckowski M.R. et al. Citrate mediates crosstalk between mitochondria and the nucleus to promote human mesenchymal stem cell in vitro osteogenesis. Cells. 2020;9:1034. DOI: 10.3390/cells9041034.
35. López-Lluch G. Mitochondrial activity and dynamics changes regarding metabolism in ageing and obesity. Mech. Ageing Dev. 2017;162:108–121. DOI: 10.1016/j.mad.2016.12.005.
36. Kenny T.C., Craig A.J., Villanueva A., Germain D. Mitohormesis primes tumor invasion and metastasis. Cell Rep. 2019;27(8):2292–2303.e6. DOI: 10.1016/j.celrep.2019.04.095.
37. Lejri I., Grimm A., Eckert A. Mitochondria, estrogen and female brain aging. Front. Aging Neurosci. 2018;10:124. DOI: 10.3389/fnagi.2018.00124.
38. Amsterdam A., Keren-Tal I., Aharoni D., Dantes A., Land-Bracha A., Rimon E. et al. Steroidogenesis and apoptosis in the mammalian ovary. Steroids. 2003;68(10–13):861–867. DOI: 10.1016/j.steroids.2003.09.003.
39. Midzak A., Papadopoulos V. Adrenal mitochondria and steroidogenesis: from individual proteins to functional protein assemblies. Front. Endocrinol. (Lausanne). 201629;7:106. DOI: 10.3389/fendo.2016.00106.
40. Picard M., McEwen B.S., Epel E.S., Sandi C. An energetic view of stress: Focus on mitochondria. Front. Neuroendocrinol. 2018;49:72–85. DOI: 10.1016/j.yfrne.2018.01.001.
41. Jiao L., Machuki J.O., Wu Q., Shi M., Fu L., Adekunle A.O. et al. Estrogen and calcium handling proteins: new discoveries and mechanisms in cardiovascular diseases. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2020;318(4):H820–H829. DOI: 10.1152/ajpheart.00734.2019.
42. Landen S., Voisin S., Craig J.M., McGee S.L., Lamon S., Einon N. Sex-dependent genetic and epigenetic adaptation to endurance exercise. Epigenetics. 2019;14(6):523–535. DOI: 10.1080/15592294.2019.1603961.
43. Mahmoodzadeh S., Dworatzek E. The role of 17β-estradiol and estrogen receptors in regulation of Ca2+ channels and mitochondrial function in cardiomyocytes. Front. Endocrinol. 2019;10:310. DOI: 10.3389/fendo.2019.00310.
44. Frantsiyants E.M., Neskubina I.V., Shikhlyarova A.I., Yengibaryan M.A., Vashchenko L.N., Surikova E.I. et al. Content of apoptosis factors and self-organization processes in the mitochondria of heart cells in female mice C57BL/6 under growth of melanoma B16/F10 linked with comorbid pathology. Cardiometry. 2021;18:121–130.
45. Франциянц Е.М., Нескубина И.В., Каплиева И.В., Сурикова Е.И., Черярина Н.Д., Бандовкина В.А. и др. Половые различия в содержании стероидных гормонов в митохондриях клеток сердца на этапах развития меланомы В16/F10, сопряженной с хронической нейрогенной болью. Крымский журнал экспериментальной и клинической медицины. 2021;11(3):40–47.
46. Франциянц Е.М., Нескубина И.В., Каплиева И.В., Шихлярова А.И., Сурикова Е.И., Черярина Н.Д. и др. Содержание нейростероидов в митохондриях клеток коры головного мозга при развитии меланомы В16/F10 на фоне хронической нейрогенной боли. Крымский журнал экспериментальной и клинической медицины. 2021;11(4):48–55.
47. Norheim F., Hasin-Brumshtein Y., Vergnes L., Chella Krishnan K., Pan C., Seldin M.M. et al. Gene-by-sex interactionsin mitochondrial functions and cardio-metabolic traits. Cell Metab. 2019;29(4):932–949. DOI: 10.1016/j.cmet.2018.12.013.
48. Gomez M., Germain D. Cross talk between SOD1 and the mitochondrial UPR in cancer and neurodegeneration. Mol. Cell Neurosci. 2019;98:12–18. DOI: 10.1016/j.mcn.2019.04.003.
49. Lynch S., Boyett J.E., Smith M.R., Giordano-Mooga S. Sex hormone regulation of proteins modulating mitochondrial metabolism, dynamics and inter-organellar cross talk in cardiovascular disease. Front. Cell Dev. Biol. 2021;8:610516. DOI:10.3389/fcell.2020.610516.
50. Guajardo-Correa E., Silva-Agüero J.F., Calle X., Chiong M., Henríquez M., García-Rivas G. et al. Estrogen signaling as a bridge between the nucleus and mitochondria in cardiovascular diseases. Front. Cell Dev. Biol. 2022;10:968373. DOI: 10.3389/fcell.2022.968373.
51. Iorga A., Cunningham C.M., Moazeni S., Ruffenach G., Umar S., Eghbali M. The protective role of estrogen and estrogen receptors in cardiovascular disease and the controversial use of estrogen therapy. Biol. Sex Differ. 2017;8(1):33. DOI: 10.1186/s13293-017-0152-8.
52. Okoh V.O., Garba N.A., Penney R.B., Das J., Deoraj A., Singh K.P. et al. Redox signalling to nuclear regulatory proteins by reactive oxygen species contributes to oestrogen-induced growth of breast cancer cells. Br. J. Cancer. 2015;112(10):1687–1702. DOI: 10.1038/bjc.2014.586.
53. Lone M.U., Baghel K.S., Kanchan R.K., Shrivastava R., Malik S.A., Tewari B.N. et al. Physical interaction of estrogen receptor with MnSOD: implication in mitochondrial O2 -upregulation and mTORC2 potentiation in estrogen-responsive breast cancer cells. Oncogene. 2017;36(13):1829–1839. DOI: 10.1038/onc.2016.346.
54. Psarra A.M., Sekeris C.E. Glucocorticoid receptors and other nuclear transcription factors in mitochondria and possible functions. Biochim. Biophys. Acta. 2009;1787(5):431–436. DOI: 10.1016/j.bbabio.2008.11.011.
55. Song I.S., Jeong Y.J., Jeong S.H., Kim J.E., Han J., Kim T.H. et al. Modulation of mitochondrial ERβ expression inhibits triple-negative breast cancer tumor progression by activating mitochondrial function. Cell Physiol. Biochem. 2019;52(3):468–485. DOI: 10.33594/000000034.
56. Liao T.L., Li Yu.K., Zeng K.R., Wang Y.P., Chang HI, Lin Y.F. et al. Mitochondrial translocation of estrogen receptor β confer resistance to oxidative stroke-induced apoptosis, and contributes to the pathogenesis of endometriosis. Free Radic. Biol. Med. 2019;134:359–373. DOI: 10.1016/j.freeradbiomed.2019.01.022.
57. Nelson A.W., Groen A.J., Miller J.L., Warren A.Y., Holmes K.A., Tarulli G.A. et al. Comprehensive assessment of estrogen receptor beta antibodies in cancer cell line models and tissue reveals critical limitations in reagent specificity. Mol. Cell Endocrinol. 2017;440:138–150. DOI: 10.1016/j.mce.2016.11.016.
58. Wang Z.-Y., Yin L. Estrogen receptor alpha-36 (ER-α36): a new player in human breast cancer. Mol. Cell. Endocrinol. 2015;418:193–206. DOI: 10.1016/J.MCE.2015.04.017.
59. Yu L., Das P., Vall A.J., Yan Y., Gao X., Sifre M.I. et al. Bisphenol A induces human uterine leiomyoma cell proliferation through membrane-associated ERα36 via nongenomic signaling pathways. Mol. Cell Endocrinol. 2019;484:59–68. DOI: 10.1016/j.mce.2019.01.001.
60. Radde B.N., Ivanova M.M., May H.H., Alizade-Rad N., Piell K., Van Hues P. et al. Klin see nuclear respiratory factor-1 and bioenergetics in tamoxifen-resistant breast cancer cells. Exp. Cell Res. 2016;347(1):222–231. DOI: 10.1016/j.yexcr.2016.08.006.
61. Dzieran J., Rodriguez Garcia A., Westermark U.K., Henley A.B., Eyre Sánchez E., Träger C. et al. MYCN-amplified neuroblastoma maintains an aggressive and undifferentiated phenotype by deregulation of estrogen and NGF signaling. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018;115(6):e1229–e1238. DOI: 10.1073/pnas.1710901115.
62. Ribas V., Drew B.G., Zhou Z., Phun J., Kalajian N.Y., Soleymani T. et al. Skeletal muscle action of estrogen receptor α is critical for the maintenance of mitochondrial function and metabolic homeostasis in females. Sci. Transl. Med. 2016;8(334):334ra54. DOI: 10.1126/scitranslmed.aad3815.
63. Collins B.C., Arpke R.W., Larson A.A., Baumann C.W., Xie N. et al. Estrogen regulates the satellite cell compartment in females. Cell Rep. 2019;28(2):368–381. DOI: 10.1016/j.celrep.2019.06.025.
64. Hevener A.L., Zhou Z., Moore T.M., Drew B.G., Ribas V. The impact of ERα action on muscle metabolism and insulin sensitivity – strong enough for a man, made for a woman. Mol. Metab. 2018;15:20–34. DOI: 10.1016/j.molmet.2018.06.013.
65. Torres M.J., Ryan T.E., Lin C.T., Zeczycki T.N., Neufer P.D. Impact of 17β-estradiol on complex I kinetics and H2 O2 production in liver and skeletal muscle mitochondria. J. Biol. Chem. 2018;293(43):16889–16898. DOI: 10.1074/jbc.RA118.005148.
66. Chemello F., Grespi F., Zulian A., Cancellara P., Hebert-Chatelain E., Martini P. et al. Transcriptomic analysis of single isolated myofibers identifies miR-27a-3p and miR-142-3p as regulators of metabolism in skeletal muscle. Cell Rep. 2019;26(13):3784–3797.e8. DOI: 10.1016/j.celrep.2019.02.105.
67. Kangas R., Törmäkangas T., Fey V., Pursiheimo J., Miinalainen I., Alen M. et al. Aging and serum exomiR content in women-effects of estrogenic hormone replacement therapy. Sci. Rep. 2017;7:42702. DOI: 10.1038/srep42702.
68. Laakkonen E.K., Soliymani R., Lalowski M. Estrogen regulates muscle bioenergetic signaling. Aging (Albany NY). 2018;10(2):160–161. DOI: 10.18632/aging.101380.
69. Yoh K., Ikeda K., Horie K., Inoue S. Roles of estrogen, estrogen receptors, and estrogen-related receptors in skeletal muscle: regulation of mitochondrial function. Int. J. Mol. Sci. 2023;24(3):1853. DOI: 10.3390/ijms24031853.
70. Sastre-Serra J., Nadal-Serrano M., Pons D.G., Roca P., Oliver J. The over-expression of ERbeta modifies estradiol effects on mitochondrial dynamics in breast cancer cell line. Int. J. Biochem. Cell Biol. 2013;45(7):1509–1515. DOI: 10.1016/j.biocel.2013.04.007.
71. Oo P.S., Yamaguchi Y., Sawaguchi A., Tin HtweKyaw M., Choijookhuu N., Noor Ali M. et al. Estrogen regulates mitochondrial morphology through phosphorylation of dynamin-related protein 1 in MCF7 human breast cancer cells. Acta Histochem. Cytochem. 2018;51(1):21–31. DOI: 10.1267/ahc.17034.
72. Sasaki Y., Ikeda Y., Uchikado Y., Akasaki Y., Sadoshima J., Ohishi M. Estrogen plays a crucial role in rab9-dependent mitochondrial autophagy, delaying arterial senescence. J. Am. Heart Assoc. 2021;10(7):e019310. DOI: 10.1161/JAHA.120.019310.
Рецензия
Для цитирования:
Кит О.И., Франциянц Е.М., Шихлярова А.И., Нескубина И.В., Ильченко С.А. Роль эстрогенов в метаболизме митохондрий. Бюллетень сибирской медицины. 2024;23(2):123-132. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-123-132
For citation:
Kit O.I., Frantsiyants E.M., Shikhlyarova A.I., Neskubina I.V., Ilchenko S.A. The role of estrogens in mitochondrial metabolism. Bulletin of Siberian Medicine. 2024;23(2):123-132. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-123-132
Просмотров:
352
Послать статью по эл. почте 