Пироптоз и его терапевтический потенциал
https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-142-150
Аннотация
В обзоре рассмотрены современные сведения о пироптозе – форме запрограммированной гибели клеток, связанной с инфицированием различными патогенами. При этом образуются специфические молекулярные комплексы – инфламмасомы, происходит активация каспаз и выработка цитокинов, опосредующих воспаление.
Рассмотрены механизмы активации пироптоза, включающие канонический и неканонический пути, а также методы его выявления в клетках. Обосновывается актуальность исследования роли пироптоза в патологических процессах в разных тканях. Акцентировано внимание на терапевтическом потенциале пироптоза, в том числе при лечении сепсиса. Пироптоз вовлечен в вызванные сепсисом повреждения тканей разных органов, поэтому регулирование этой формы клеточной гибели может служить основой для разработки инновационных методов лечения.
При поддержке: Исследование выполнено при финансовой поддержке исследовательского проекта «Раневой сепсис: диагностика форм клеточной гибели» (программа «Приоритет 2030»).
Об авторах
И. А. Одинцова
Военно-медицинская академия (ВМА) им. С.М. Кирова
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Одинцова Ирина Алексеевна – д-р мед. наук, профессор, зав. кафедрой гистологии с курсом эмбриологии
194044, г. Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, 6ж
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
В. С. Чирский
Военно-медицинская академия (ВМА) им. С.М. Кирова
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Чирский Вадим Семёнович – д-р мед. наук, профессор, зав. кафедрой патологической анатомии
194044, г. Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, 6ж
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Д. Р. Слуцкая
Военно-медицинская академия (ВМА) им. С.М. Кирова
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Слуцкая Дина Радиковна – канд. биол. наук, доцент, доцент кафедры гистологии с курсом эмбриологии
194044, г. Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, 6ж
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Е. А. Андреева
Военно-медицинская академия (ВМА) им. С.М. Кирова
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Андреева Елена Анатольевна – канд. мед. наук, доцент кафедры патологической анатомии
194044, г. Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, 6ж
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Т. И. Березовская
Военно-медицинская академия (ВМА) им. С.М. Кирова
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Березовская Татьяна Ионовна – преподаватель, кафедра гистологии с курсом эмбриологии
194044, г. Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, 6ж
Конфликт интересов:
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Список литературы
1. Деев Р.В., Васин И.В. Гибель клеток и тканей: учебное пособие. Рязань: РИОРязГМУ, 2018:48.
2. Долгушин И.И., Савочкина А.Ю., Курносенко И.В., Долгушина В.Ф., Савельева А.А., Самусева И.В. и др. Участие внеклеточных ДНК-ловушек в защитных и патологических реакциях организма. Российский иммунологический журнал. 2015;9(2):164–170.
3. Деев Р.В., Билялов А.И., Жампеисов Т.М. Современные представления о клеточной гибели. Гены и клетки. 2018;XIII(1):6–19.
4. Jorgensen I., Rayamajhi M., Miao E.A. Programmed cell death as a defence against infection. Nature Reviews Immunology. 2017;17(3):151–164. DOI: 10.1038/nri.2016.147.
5. Chen T., Li Y., Sun R., Hu H., Liu Y., Herrmann M. et al. Receptor-mediated NETosis on neutrophils. Front. Immunol. 2021;12:7752–7767. DOI: 10.3389/fimmu.2021.775267.
6. Одинцова И.А., Миргородская О.Е., Русакова С.Э., Горбулич А.В., Гололобов В.Г. Нейтрофильные внеклеточные ловушки: структура и биологическая роль. Гены и клетки. 2022;17(4):63–74. DOI: 10.23868/gc352562.
7. Климов В.В., Загрешенко Д.С., Уразова О.И., Климов А.В., Найдина О.А., Цыплина Е.Ю. и др. Инфламмасома как ранний патофизиологический феномен воспалительного процесса при болезнях кожи и других патологиях. Бюллетень сибирской медицины. 2023;22(2):111–121. DOI: 10.20538/1682-0363-2023-2-111-121.
8. Dong T., Liao D., Liu X., Lei X. Using small molecules to dissect non-apoptotic programmed cell death: necroptosis, ferroptosis, and pyroptosis. Chem. Bio. Chem. 2015;16(18):2557–2561. DOI: 10.1002/cbic.201500422.
9. Zhaolin Z., Guohua L., Shiyuan W., Zuo W. Role of pyroptosis in cardiovascular disease. Cell Prolif. 2019;52(2):e12563. DOI: 10.1111/cpr.12563.
10. Al Mamun A., Wu Y., Jia Ch., Munir F., Sathy K.J., Sarker T. et al. Role of pyroptosis in liver diseases. Int. Immunopharmacol. 2020;84:106489. DOI: 10.1016/j.intimp.2020.106489.
11. Гаранина Е.Е., Мартынова Е.В., Иванов К.Я., Ризванов А.А., Хайбуллина С.Ф. Инфламмасомы: роль в патогенезе заболеваний и терапевтический потенциал. Ученые записки Казанского университета. Серия Естественные науки. 2020;162(1):80–111. DOI: 10.26907/2542-064X.2020.1.80-111.
12. Nakazawa D., Kudo T. Novel therapeutic strategy based on neutrophil subset and its function in autoimmune disease. Front. Pharmacol. 2021;12:6848–6886. DOI: 10.3389/fphar.2021.684886.
13. Zychlinsky A., Prevost M.C., Sansonetti P.J. Shigella flexneri induces apoptosis in infected macrophages. Nature. 1992;358(6382):167–169. DOI: 10.1038/358167a0.
14. Monack D.M., Raupach B., Hromockyj A.E., Falkow S. Salmonella typhimurium invasion induces apoptosis in infected macrophages. Proceedings of the National Academy of Sciences. 1996;93(18):9833–9838. DOI: 10.1073/pnas.93.18.9833.
15. Loveless R., Bloomquist R., Teng Y. Pyroptosis at the forefront of anticancer immunity. J. Exp. Clin. Cancer Res. 2021;40(1):264. DOI: 10.1186/s13046-021-02065-8.
16. Hilbi H., Moss J.E., Hersh D., Chen Y., Arondel J., Banerjee S. et al. Shigella-induced apoptosis is dependent on caspase-1 which binds to IpaB. J. Biol. Chem. 1998;273(49):32895–32900. DOI: 10.1074/jbc.273.49.32895.
17. Man S.M., Kanneganti T.-D. Gasdermin D: the long-awaited executioner of pyroptosis. Cell Res. 2015;25(11):1183–1184. DOI: 10.1038/cr.2015.124.
18. Cookson B.T., Brennan M.A. Pro-inflammatory programmed cell death. Trends Microbiol. 2001;9(3):113–114. DOI: 10.1016/s0966-842x(00)01936-3.
19. Pan Y., Cai W., Huang J., Cheng A., Wang M., Yin Z. et al. Pyroptosis in development, inflammation and disease. Front. Immunol. 2022;13:991044. DOI: 10.3389/fimmu.2022.991044.
20. Martinon F., Burns K., Tschopp J. The inflammasome: a molecular platform triggering activation of inflammatory caspases and processing of proIL-beta. Mol. Cell. 2002;10(2):417–426. DOI: 10.1016/s1097-2765(02)00599-3.
21. Fink S.L., Bergsbaken T., Cookson B.T. Anthrax lethal toxin and Salmonella elicit the common cell death pathway of caspase-1-dependent pyroptosis via distinct mechanisms. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2008;105(11):4312–4317. DOI: 10.1073/pnas.0707370105.
22. Kayagaki N., Warming S., Lamkanfi M., Vande Walle L., Louie S., Dong J. et al. Non-canonical inflammasome activation targets caspase-11. Nature. 2011;479(7371):117–121. DOI: 10.1038/nature10558.
23. Burdette B.E., Esparza A.N., Zhu H., Wang S. Gasdermin D in pyroptosis. Acta Pharm. Sin B. 2021;11(9):2768–2782. DOI: 10.1016/j.apsb.2021.02.006.
24. Miao E.A., Leaf I.A., Treuting P.M., Mao D.P., Dors M., Sarkar A. et al. Caspase-1-induced pyroptosis is an innate immune effector mechanism against intracellular bacteria. Nature Immunology. 2010;11(12):1136–1142. DOI: 10.1038/ni.1960.
25. Aachoui Y., Leaf I.A., Hagar J.A., Fontana M.F., Campos C.G., Zak D.E. et al. Caspase-11 protects against bacteria that escape the vacuole. Science. 2013;339(6122):975–978. DOI: 10.1126/science.1230751.
26. Feng S., Fox D., Man S.M. Mechanisms of gasdermin family members in inflammasome signaling and cell death. J. Mol. Biol. 2018;430(18):3068–3080. DOI: 10.1016/j.jmb.2018.07.002.
27. Du T., Gao J., Li P., Wang Yu., Qi Q., Liu X. et al. Pyroptosis, metabolism, and tumor immune microenvironment. Clin. Transl. Med. 2021;11(8):e492. DOI: 10.1002/ctm2.492.
28. Thornberry N.A. Interleukin-1β converting enzyme. Methods Enzymol. 1994;244:615–631. DOI: 10.1016/0076-6879(94)44045-x.
29. He W.T., Wan H., Hu L., Chen P., Wang X., Huang Z. Gasdermin D is an executor of pyroptosis and required for interleukin-1β secretion. Cell Res. 2015;25(12):1285–1298. DOI: 10.1038/cr.2015.139.
30. Kayagaki N., Stowe I.B., Lee B.L., O’Rourke K., Anderson K., Warming S. Caspase-11 cleaves gasdermin D for non-canonical inflammasome signalling. Nature. 2015;526(7575):666–671. DOI: 10.1038/nature15541.
31. Fang Y., Tian Sh., Pan Y., Li W., Wang Q., Tang Y. et al. Pyroptosis: a new frontier in cancer. Biomed. Pharmacother. 2020;121:109595. DOI: 10.1016/j.biopha.2019.109595.
32. Wei X., Xie F., Zhou X., Wu Y., Yan H., Liu T. et al. Role of pyroptosis in inflammation and cancer. Cell Mol. Immunol. 2022;19(9):971–992. DOI: 10.1038/s41423-022-00905-x.
33. Ding J., Wang K., Liu W., She Y., Sun Q., Shi J., Sun H. et al. Pore-forming activity and structural autoinhibition of the gasdermin family. Nature. 2016;535(7610):111–116. DOI: 10.1038/nature18590.
34. Liu X., Zhang Z., Ruan J., Pan Y., Magupalli V.G., Wu H. Inflammasome-activated gasdermin D causes pyroptosis by forming membrane pores. Nature. 2016;535(7610):153–158. DOI: 10.1038/nature18629.
35. Heilig R., Dick M.S., Sborgi L., Meunier E., Hiller S., Broz P. The Gasdermin-D pore acts as a conduit for IL-1β secretion in mice. Eur. J. Immunol. 2018;48(4):584–592. DOI: 10.1002/eji.201747404.
36. Evavold C.L., Ruan J., Tan Y., Xia S., Wu H., Kagan J.C. The pore-forming protein Gasdermin D regulates Interleukin-1 secretion from living macrophages. Immunity. 2018;48(1):35–44. DOI: 10.1016/j.immuni.2017.11.013.
37. Xiao J., Wang C., Yao J.C., Alippe Y., Xu C., Kress D. et al. Gasdermin D mediates the pathogenesis of neonatal-onset multisystem inflammatory disease in mice. PLoS Biol. 2018;16(11):e3000047. DOI: 10.1371/journal.pbio.3000047.
38. Saeki N., Kim D.H., Usui T., Aoyagi K., Tatsuta T., Aoki K. et al. GASDERMIN, suppressed frequently in gastric cancer, is a target of LMO1 in TGF-β-dependent apoptotic signalling. Oncogene. 2007;26(45):6488–6498. DOI: 10.1038/sj.onc.1210475.
39. Ruan J., Xia S., Liu X., Lieberman J., Wu H. Cryo-EM structure of the gasdermin A3 membrane pore. Nature. 2018;557(7703):62–67. DOI: 10.1038/s41586-018-0058-6.
40. Ghayur T., Banerjee S., Hugunin M., Butler D., Herzog L., Carter A. et al. Caspase-1 processes IFN-γ-inducing factor and regulates LPS-induced IFN-γ production. Nature. 1997;386:619–623. DOI: 10.1038/386619a0.
41. Gu Y., Kuida K., Tsutsui H., Ku G., Hsiao K., Fleming M.A. et al. Activation of interferon-gamma inducing factor mediated by interleukin-1β converting enzyme. Science. 1997;275(5297):206–209. DOI: 10.1126/science.275.5297.206.
42. Вартанян А.А., Косоруков В.С. Пироптоз – воспалительная форма клеточной гибели. Клиническая онкогематология. 2020;13(2):129–135. DOI: 10.21320/2500-2139-2020-13-2-129-135.
43. Gao W., Yang J., Liu W., Wang Y., Shao F. Site-specific phosphorylation and microtubule dynamics control Pyrin in flammasome activation. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2016;113(33):E4857–E4866. DOI: 10.1073/pnas.1601700113.
44. Park Y.H., Wood G., Kastner D.L., Chae J.J. Pyrin inflammasome activation and RhoA signaling in the autoinflammatory diseases FMF and HIDS. Nature Immunology. 2016;17(8):914–921. DOI: 10.1038/ni.3457.
45. Liston A., Masters S.L. Homeostasis-altering molecular processes as mechanisms of inflammasome activation. Nat. Rev. Immunol. 2017;17(3):208–214. DOI: 10.1038/nri.2016.151.
46. Климентова Э.А., Сучков И.А., Егоров А.А., Калинин Р.Е. Маркеры апоптоза и пролиферации клеток при воспалительно-фибропролиферативных заболеваниях сосудистой стенки. Современные технологии в медицине. 2020;12(4):119–128. DOI: 10.17691/stm2020.12.4.13.
47. Anthoney N., Foldi I., Hidalgo A. Toll and toll-like receptor signalling in development. Development. 2018;145(9):dev156018. DOI: 10.1242/dev.156018.
48. Feng G., Zheng K., Cao T., Zhang J., Lian M., Huang D. et al. Repeated stimulation by LPS promotes the senescence of DPSCs via TLR4/MyD88-NF-κB-p53/p21 signaling. Cytotechnology. 2018;70(3):1023–1035. DOI: 10.1007/s10616-017-0180-6.
49. Wu K., Zhang H., Fu Y., Zhu Y., Kong L., Chen L. et al. TLR4/MyD88 signaling determines the metastatic potential of breast cancer cells. Mol. Med. Rep. 2018;18(3):3411–3420. DOI: 10.3892/mmr.2018.9326.
50. Dishon S., Schumacher-Klinger A., Gilon C., Hoffman A., Nussbaum G. Myristoylation confers oral bioavailability and improves the bioactivity of c(MyD 4-4), a cyclic peptide inhibitor of MyD88. Mol. Pharm. 2019;16(4):1516–1522. DOI: 10.1021/acs.molpharmaceut.8b01180.
51. Кудрявцева В.А., Кузьмин Е.А., Моисеева А.В., Обельчакова М.С., Синицына П.А., Филистович Т.И. и др. Молекулярные и морфологические маркеры гибели нейронов при острых нарушениях мозгового кровообращения. Сеченовский вестник. 2022;13(4):18–26. DOI: 10.47093/2218-7332.2022.13.4.18-32.
52. McKenzie B.A., Mamik M.K., Saito L.B., Boghozian R., Monaco M.C., Major E.O. et al. Caspase-1 inhibition prevents glial inflammasome activation and pyroptosis in models of multiple sclerosis. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2018;115(26):E6065–E6074. DOI: 10.1073/pnas.
53. Rolls A., Shechter R., London A., Ziv Y., Ronen A., Levy R. et al. Toll-like receptors modulate adult hippocampal neurogenesis. Nat. Cell Biol. 2007;9(9):1081–2008. DOI: 10.1038/ncb1629.
54. Сергеева Т.Ф., Ширманова М.В., Загайнова Е.В., Лукьянов К.А. Современные методы исследования апоптотической гибели клеток (обзор). Современные технологии в медицине. 2015;7(3):172–182. DOI: 10.17691/stm2015.7.3.21.
55. Liu L., Sun B. Neutrophil pyroptosis: new perspectives on sepsis. Cellular and Molecular Life Sciences. 2019;76(11):2031–2042. DOI: 10.1007/s00018-019-03060-1.
56. Ouyang X., Zhou J., Lin L., Zhang Z., Luo S., Hu D. Pyroptosis, inflammasome and gasdermins in tumor immunity. Innate Immun. 2023;29(1-2):3–13. DOI: 10.1177/17534259221143216.
57. Frank D., Vince J.E. Pyroptosis versus necroptosis: similarities, differences, and crosstalk. Cell Death Differ. 2019;26(1):99–114. DOI: 10.1038/s41418-018-0212-6.
58. Bertheloot D., Latz E., Franklin B.S. Necroptosis, pyroptosis and apoptosis: an intricate game of cell death. Cell Mol. Immunol. 2021;18(5):1106–1121. DOI: 10.1038/s41423-020-00630-3.
59. Kaukonen K.-M., Bailey M., Pilcher D., Cooper D.J., Bellomo R. Systemic inflammatory response syndrome criteria in defining severe sepsis. N. Engl. J. Med. 2015;372(17):1629–1638. DOI: 10.1056/NEJMoa1415236.
60. Wei Y., Yang L., Pandeya A., Cui J., Zhang Y., Li Z. Pyroptosis-induced inflammation and tissue damage. J. Mol. Biol. 2022;434(4):167301. DOI: 10.1016/j.jmb.2021.167301.
61. Zheng X., Chen W., Gong F., Chen Y., Chen E. The role and mechanism of pyroptosis and potential therapeutic targets in sepsis: a review. Front. Immunol. 2021;12:711939. DOI: 10.3389/fimmu.2021.711939.
62. Sun Y.-B., Zhao H., Mu D.-L., Zhang W., Cui J., Wu L. et al. Dexmedetomidine inhibits astrocyte pyroptosis and subsequently protects the brain in in vitro and in vivo models of sepsis. Cell Death Dis. 2019;10(3):167. DOI: 10.1038/s41419-019-1416-5.
63. Li T., Sun H., Li Y., Su L., Jiang J., Liu Y. et al. Downregulation of macrophage migration inhibitory factor attenuates NLRP3 inflammasome mediated pyroptosis in sepsis-induced AKI. Cell Death Discov. 2022;8(1):61. DOI: 10.1038/s41420-022-00859-z.
64. Pai M.H., Wu J.M., Yang P.J., Lee P.C., Huang C.C., Yeh S.L. et al. Antecedent dietary glutamine supplementation benefits modulation of liver pyroptosis in mice with polymicrobial sepsis. Nutrients. 2020;12(4):1086. DOI: 10.3390/nu12041086.
65. Mierzchala-Pasierb M., Krzystek-Korpacka M., Lesnik P., Adamik B., Placzkowska S., Serek P. et al. Interleukin-18 serum levels in sepsis: correlation with disease severity and inflammatory markers. Cytokine. 2019;120:22–27. DOI: 10.1016/j.cyto.2019.04.003.
66. Wu Q., Xiao Z., Pu Y., Zhou J., Wang D., Huang Z. et al. TnI and IL-18 levels are associated with prognosis of sepsis. Postgraduate Medical Journal. 2019;95(1123):240–244. DOI: 10.1136/postgradmedj-2018-136371.
67. Sarkar A., Hall M.W., Exline M., Hart J., Knatz N., Gatson N.T. et al. Caspase-1 regulates Escherichia coli sepsis and splenic B cell apoptosis independently of interleukin-1beta and interleukin-18. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2006;174(9):1003–1010. DOI: 10.1164/rccm.200604-546OC.
68. Wang L., Zhao H., Xu H., Liu X., Chen X., Peng Q. et al. Targeting the TXNIP-NLRP3 interaction with PSSM1443 to suppress inflammation in sepsis-induced myocardial dysfunction. J. Cell Physiol. 2021;236(6):4625–4639. DOI: 10.1002/jcp.30186.
69. Cheng K.T., Xiong S., Ye Z., Hong Z., Di A., Tsang K.M. et al. Caspase-11-mediated endothelial pyroptosis underlies endotoxemia-induced lung injury. J. Clin. Invest. 2017;127(11):4124–4135. DOI: 10.1172/JCI94495.
70. Kalbitz M., Fattahi F., Grailer J.J., Jajou L., Malan E.A., Zetoune F.S. et al. Complement-induced activation of the cardiac NLRP3 inflammasome in sepsis. FASEB J. 2016;30(12): 3997–4006. DOI: 10.1096/fj.201600728R.
71. Busch K., Kny M., Huang N., Klassert T.E., Stock M., Hahn A. et al. Inhibition of the NLRP3/IL-1beta axis protects against sepsis-induced cardiomyopathy. J. Cachexia Sarcopenia Muscle. 2021;12(6):1653–1668. DOI: 10.1002/jcsm.12763.
72. Yu P., Zhang X., Liu N., Tang L., Peng C., Chen X. Pyroptosis: mechanisms and diseases. Signal Transduct. Target Ther. 2021;6(1):128. DOI: 10.1038/s41392-021-00507-5.
73. Tang R., Xu J., Zhang B., Liu J., Liang C., Hua J. et al. Ferroptosis, necroptosis, and pyroptosis in anticancer immunity. J. Hematol. Oncol. 2020;13(1):110. DOI: 10.1186/s13045-020-00946-7.
74. Liu C., Cai B., Li D., Yao Y. Wolf-Hirschhorn syndrome candidate 1 facilitates alveolar macrophage pyroptosis in sepsis-induced acute lung injury through NEK7-mediated NLRP3 inflammasome activation. Innate Immun. 2021;27(6):437–447. DOI: 10.1177/17534259211035426.
Рецензия
Для цитирования:
Одинцова И.А., Чирский В.С., Слуцкая Д.Р., Андреева Е.А., Березовская Т.И. Пироптоз и его терапевтический потенциал. Бюллетень сибирской медицины. 2024;23(2):142-150. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-142-150
For citation:
Odintsova I.A., Chirsky V.S., Slutskaya D.R., Andreeva E.A., Berezovskaya T.I. Pyroptosis and its therapeutic potential. Bulletin of Siberian Medicine. 2024;23(2):142-150. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-142-150
Просмотров:
557
Послать статью по эл. почте 