Preview

Бюллетень сибирской медицины

Расширенный поиск

Низшие обезьяны как модельный объект изучения метаболического синдрома

https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-151-161

Аннотация

Цель работы – обобщение результатов исследований по изучению метаболического синдрома на низших обезьянах, проведение сравнительной характеристики с человеком.
Осуществлен поиск полнотекстовых публикаций в базах данных PubMed, Scopus по ключевым словам: nonhuman primate, monkey, obesity, diabetes mellitus, metabolic syndrome, insulin, atherosclerosis, hypertension. Отобраны статьи, описывающие эксперименты с участием следующих видов обезьян: яванские макаки (Macaca fascicularis), макаки-резус (Macaca mulatta), павианы (Papio sp.), африканские зеленые мартышки (Cercopithecus aethiops), обыкновенные игрунки (Callithrix jacchus).
Развитие различных критериев метаболического синдрома показано у всех рассмотренных видов обезьян. При этом имеется много сходных с людьми черт: у макак с ожирением, инсулинорезистентностью и сахарным диабетом 2-го типа выявляются повышение уровня общего холестерина, триглицеридов и свободных жирных кислот, снижение концентрации холестерина липопротеидов высокой плотности. Предвестником нарушения углеводного метаболизма являются ожирение и инсулинорезистентность, по мере прогрессирования которой также увеличивается артериальное давление. В развитии метаболического синдрома немаловажным является сходство между людьми и обезьянами генетических и средовых факторов.
Возможность использовать обезьян в качестве биомодели человека остается незаменимым ресурсом для изучения патогенеза, оценки эффективности и безопасности новых терапевтических стратегий, направленных на клинически важные метаболические заболевания, включая ожирение, дислипидемию, атеросклероз, сахарный диабет 2-го типа и прочие состояния, ассоциированные с метаболической дисфункцией.

Об авторах

С. В. Орлов
Курчатовский комплекс медицинской приматологии «Национальный исследовательский центр (НИЦ) «Курчатовский институт» ; Санкт-Петербургский государственный университет (СПбГУ
Россия

Орлов Сергей Владимирович – д-р мед. наук, профессор, член.-корр. РАН; науч. руководитель 

354376, г. Сочи, Адлерский р-н, с. Весёлое, ул. Мира, стр. 177;
199034, г. Санкт-Петербург, Университетская наб., 7-9


Конфликт интересов:

Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.



Ю. П. Успенский
Санкт-Петербургский государственный педиатрический медицинский университет (СПбГПМУ)
Россия

Успенский Юрий Павлович – д-р мед. наук, профессор, зав. кафедрой факультетской терапии им. профессора В.А. Вальдмана 

194100, г. Санкт-Петербург, Литовская ул., 2


Конфликт интересов:

Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.



Ю. А. Фоминых
Санкт-Петербургский государственный педиатрический медицинский университет (СПбГПМУ); Национальный медицинский исследовательский центр (НМИЦ) им. В.А. Алмазова
Россия

Фоминых Юлия Александровна – д-р мед. наук, профессор кафедры факультетской терапии им. профессора В.А. Вальдмана; зам. декана по учебной и методической работе 

194100, г. Санкт-Петербург, Литовская ул., 2;
197341, г. Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, 2


Конфликт интересов:

Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.



Ю. А. Колесник
Курчатовский комплекс медицинской приматологии «Национальный исследовательский центр (НИЦ) «Курчатовский институт» ; Санкт-Петербургский государственный университет (СПбГУ
Россия

Колесник Юлия Анатольевна – науч. сотрудник; лаборатория патологической анатомии 

354376, г. Сочи, Адлерский р-н, с. Весёлое, ул. Мира, стр. 177;
199034, г. Санкт-Петербург, Университетская наб., 7-9


Конфликт интересов:

Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.



А. В. Панченко
Курчатовский комплекс медицинской приматологии «Национальный исследовательский центр (НИЦ) «Курчатовский институт» ; Санкт-Петербургский государственный университет (СПбГУ
Россия

Панченко Андрей Владимирович – д-р мед. наук, гл. науч. сотрудник, лаборатория молекулярной биологии 

354376, г. Сочи, Адлерский р-н, с. Весёлое, ул. Мира, стр. 177;
199034, г. Санкт-Петербург, Университетская наб., 7-9


Конфликт интересов:

Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.



Список литературы

1. Cheng T.O. Cardiac syndrome X versus metabolic syndrome X. Int. J. Cardiol. 2007;119(2):137–138. DOI: 10.1016/j.ijcard.2006.06.062.

2. Dobrowolski P., Prejbisz A., Kuryłowicz A., Baska A., Burchardt P., Chlebus K. et al. Metabolic syndrome – a new definition and management guidelines. A joint position paper by the Polish Society of Hypertension, Polish Society for the Treatment of Obesity, Polish Lipid Association, Polish Association for Study of Liver, Polish Society of Family Medicine, Polish Society of Lifestyle Medicine, Division of Prevention and Epidemiology Polish Cardiac Society, “Club 30” Polish Cardiac Society, and Division of Metabolic and Bariatric Surgery Society of Polish Surgeons. Arch. Med. Sci. 2022;18(5):1133–1156. DOI: 10.5114/aoms/152921.

3. Alberti K.G.M.M., Eckel R.H., Grundy S.M., Zimmet P.Z., Cleeman J.I., Donato K.A. et al. Harmonizing the metabolic syndrome: A joint interim statement of the International Diabetes Federation Task Force on Epidemiology and Prevention; National Heart, Lung, and Blood Institute; American Heart Association; World Heart Federation; International Atherosclerosis Society; and International Association for the Study of Obesity. Circulation. 2009;120(16):1640–1645. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.109.192644.

4. McCracken E., Monaghan M., Sreenivasan S. Pathophysiology of the metabolic syndrome. Clinics in Dermatology. 2018;36(1):14–20. DOI: 10.1016/j.clindermatol.2017.09.004.

5. Иванов С.В., Успенский Ю.П., Фоминых Ю.А. Метаболический синдром: от человекообразного примата до человека. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2017;143(7):135–140.

6. Belete R., Ataro Z., Abdu A., Sheleme M. Global prevalence of metabolic syndrome among patients with type I diabetes mellitus: a systematic review and meta-analysis. Diabetology & Metabolic Syndrome. 2021;13(1):25. DOI: 10.1186/s13098-021-00641-8.

7. Ladabaum U., Mannalithara A., Myer P.A., Singh G. Obesity, abdominal obesity, physical activity, and caloric intake in US adults: 1988 to 2010. Am. J. Med. 2014;127(8):717–727.e12. DOI: 10.1016/j.amjmed.2014.02.026.

8. Kennedy A.J., Ellacott K.L.J., King V.L., Hasty A.H. Mouse models of the metabolic syndrome. Disease Models & Mechanisms. 2010;3(3–4):156–166. DOI: 10.1242/dmm.003467.

9. Romero-Nava R., García N., Aguayo-Cerón K.A., Sánchez Muñoz F., Huang F., Hong E. et al. Modifications in GPR21 and GPR82 genes expression as a consequence of metabolic syndrome etiology. J. Recept. Signal Transduct Res. 2021;41(1):38–44. DOI: 10.1080/10799893.2020.1784228.

10. Wagner J.D., Bagdade J.D., Litwak K.N., Zhang L., BellFarrow A.D., Wang Z.Q. et al. Increased glycation of plasma lipoproteins in diabetic cynomolgus monkeys. Lab. Anim. Sci. 1996;46(1):31–35.

11. Pound L.D., Kievit P., Grove K.L. The nonhuman primate as a model for type 2 diabetes. Curr Opin. Endocrinol. Diabetes Obes. 2014;21(2):89–94. DOI: 10.1097/MED.0000000000000043.

12. Mammal Diversity Database. Zenodo. 2023 [Internet, cited 24 July 2023]. URL: https://zenodo.org/record/4139722. DOI: 10.5281/ZENODO.4139722.

13. Andrade M.C., Higgins P.B., Mattern V.L., Garza M.A.D.L., Brasky K.M., Voruganti V.S. et al. Morphometric variables related to metabolic profile in captive chimpanzees (Pan troglodytes). Comp. Med. 2011;61(5):457–461.

14. Chen Y., Ogawa H., Narita H., Ohtoh K., Yoshida T., Yoshikawa Y. Ratio of leptin to adiponectin as an obesity index of cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis). Exp. Anim. 2003;52(2):137–143. DOI: 10.1538/expanim.52.137.

15. Aguilera B., Perez Gomez J., DeGrazia D. Should biomedical research with great apes be restricted? A systematic review of reasons. BMC Med. Ethics. 2021;22(1):15. DOI: 10.1186/s12910-021-00580-z.

16. Chiou K.L., Montague M.J., Goldman E.A., Watowich M.M., Sams S.N., Song J. et al. Rhesus macaques as a tractable physiological model of human ageing. Philos. Trans. R Soc. Lond. B, Biol. Sci. 2020;375(1811):20190612. DOI: 10.1098/rstb.2019.0612.

17. Wagner J.D., Kavanagh K., Ward G.M., Auerbach B.J., Harwood H.J., Kaplan J.R. Old world nonhuman primate models of type 2 diabetes mellitus. ILAR Journal. 2006;47(3):259–271. DOI: 10.1093/ilar.47.3.259.

18. Tardif S.D., Mansfield K.G., Ratnam R., Ross C.N., Ziegler T.E. The marmoset as a model of aging and age-related diseases. ILAR Journal. 2011;52(1):54–65. DOI: 10.1093/ilar.52.1.54.

19. Harwood H.J., Listrani P., Wagner J.D. Nonhuman primates and other animal models in diabetes research. J. Diabetes Sci. Technol. 2012;6(3):503–514.

20. Vaughan K.L., Mattison J.A. Obesity and aging in humans and nonhuman primates: A mini-review. Gerontology. 2016;62(6):611–617. DOI: 10.1159/000445800.

21. Kemnitz J.W., Goy R.W., Flitsch T.J., Lohmiller J.J., Robinson J.A. Obesity in male and female rhesus monkeys: Fat distribution, glucoregulation, and serum androgen level. J. Clin. Endocrinol. Metab. 1989;69(2):287–293. DOI: 10.1210/jcem-69-2-287.

22. Bodkin N.L., Hannah J.S., Ortmeyer H.K., Hansen B.C. Central obesity in rhesus monkeys: association with hyperinsulinemia, insulin resistance and hypertriglyceridemia? Int. J. Obes. Relat. Metab. Disord. 1993;17(1):53–61.

23. Cefalu W.T., Wagner J.D. Aging and atherosclerosis in human and nonhuman primates. AGE. 1997;20(1):15–28. DOI: 10.1007/s11357-997-0002-4.

24. Kavanagh K., Fairbanks L.A., Bailey J.N., Jorgensen M.J., Wilson M., Zhang L. et al. Characterization and heritability of obesity and associated risk factors in vervet monkeys. Obesity. 2007;15(7):1666–1674. DOI: 10.1038/oby.2007.199.

25. Wagner J.D., Cann J.A., Zhang L., Harwood H.J. Diabetes and obesity research using nonhuman primates. In: Nonhuman primates in biomedical research. Elsevier, 2012:699–732. DOI: 10.1016/B978-0-12-381366-4.00014-6.

26. Shelton K.A., Clarkson T.B., Kaplan J.R. Nonhuman primate models of atherosclerosis. In: Nonhuman primates in biomedical research. Elsevier, 2012:385–411. DOI: 10.1016/B978-0-12-381366-4.00008-0.

27. Donnelly T.M. Diagnosis: Fatal fasting syndrome of obese macaques. Lab. Anim. 2003;32(7):24–25. DOI: 10.1038/laban0803-24.

28. Cox L.A., Comuzzie A.G., Havill L.M., Karere G.M., Spradling K.D., Mahaney M.C. et al. Baboons as a model to study genetics and epigenetics of human disease. ILAR J. 2013;54(2):106-21. DOI: 10.1093/ilar/ilt038.

29. Tejero M.E., Voruganti V.S., Rodríguez-Sánchez I.P., Proffitt J.M., Blangero J., Cox L.A. et al. Genetics of variation in adiponectin in pedigreed baboons: evidence for pleiotropic effects on adipocyte volume and serum adiponectin. Heredity (Edinb.). 2008;100(4):382–389. DOI: 10.1038/sj.hdy.6801089.

30. Tigno X.T., Gerzanich G., Hansen B.C. Age-related changes in metabolic parameters of nonhuman primates. J. Gerontol. A Biol. Sci. Med. Sci. 2004;59(11):1081–1088. DOI: 10.1093/gerona/59.11.1081.

31. Hansen B.C., Bodkin N.L. Heterogeneity of insulin responses: phases leading to Type 2 (non-insulin-dependent) diabetes mellitus in the rhesus monkey. Diabetologia. 1986;29(10):713–719. DOI: 10.1007/BF00870281.

32. Bodkin N.L. The rhesus monkey (Macaca mulatta): A unique and valuable model for the study of spontaneous diabetes mellitus and associated conditions. In: Sima A.F., Shafrir E., editors. Animal models in diabetes: A primer. Singapore: Taylor & Francis, Inc., 2000:309–325.

33. Kahn S.E., Prigeon R.L., Schwartz R.S., Fujimoto W.Y., Knopp R.H., Brunzell J.D. et al. Obesity, body fat distribution, insulin sensitivity and islet β-cell function as explanations for metabolic diversity. J. Nutr. 2001;131(2):354S–360S. DOI: 10.1093/jn/131.2.354S.

34. Cefalu W.T., Wagner J.D., Bell-Farrow A.D. Role of glycated proteins in detecting and monitoring diabetes in cynomolgus monkeys. Lab. Anim. Sci. 1993;43(1):73–77.

35. Hansen B.C. Investigation and treatment of type 2 diabetes in nonhuman primates. In: Joost H.G., Al-Hasani H., Schürmann A., editors. Animal models in diabetes research. Totowa, NJ: Humana Press; 2012:177–185. DOI: 10.1007/978-1-62703-068-7_11.

36. Cann J.A., Kavanagh K., Jorgensen M.J., Mohanan S., Howard T.D., Gray S.B. et al. Clinicopathologic characterization of naturally occurring diabetes mellitus in vervet monkeys. Vet. Pathol. 2010;47(4):713–718. DOI:10.1177/0300985810370011.

37. Zhang X., Zhang R., Raab S., Zheng W., Wang J., Liu N. et al. Rhesus macaques develop metabolic syndrome with reversible vascular dysfunction responsive to pioglitazone. Circulation. 2011;124(1):77–86. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.110.990333.

38. Mitchell A.Z., McMahon C., Beck T.W., Sarazan R.D. Sensitivity of two noninvasive blood pressure measurement techniques compared to telemetry in cynomolgus monkeys and beagle dogs. J. Pharmacol. Toxicol. Methods. 2010;62(1):54–63. DOI: 10.1016/j.vascn.2010.04.005.

39. Vemuri R., Ruggiero A., Whitfield J.M., Dugan G.O., Cline J.M., Block M.R. et al. Hypertension promotes microbial translocation and dysbiotic shifts in the fecal microbiome of nonhuman primates. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2022;322(3):H474–485. DOI: 10.1152/ajpheart.00530.2021.

40. McGill H.C., Carey K.D., McMahan C.A., Marinez Y.N., Cooper T.E., Mott G.E. et al. Effects of two forms of hypertension on atherosclerosis in the hyperlipidemic baboon. Arteriosclerosis. 1985;5(5):481–493. DOI: 10.1161/01.ATV.5.5.481.

41. Danaei G., Lawes C.M.M., Vander Hoorn S., Murray C.J.L., Ezzati M. Global and regional mortality from ischaemic heart disease and stroke attributable to higher-than-optimum blood glucose concentration: comparative risk assessment. Lancet. 2006;368(9548):1651–1659. DOI: 10.1016/S0140-6736(06)69700-6.

42. Simmons H.A. Age-associated pathology in rhesus macaques (Macaca mulatta). Vet. Pathol. 2016;53(2):399–416. DOI: 10.1177/0300985815620628.

43. Cusumano A.M., Bodkin N.L., Hansen B.C., Iotti R., Owens J., Klotman P.E. et al. Glomerular hypertrophy is associated with hyperinsulinemia and precedes overt diabetes in aging rhesus monkeys. Am. J. Kidney Dis. 2002;40(5):1075–1085. DOI: 10.1053/ajkd.2002.36348.

44. Wikstrom J., Liu Y., Whatling C., Gan L.M., Konings P., Mao B. et al. Diastolic dysfunction and impaired cardiac output reserve in dysmetabolic nonhuman primate with proteinuria. J. Diabetes Complications. 2021;35(4):107881. DOI: 10.1016/j.jdiacomp.2021.107881.

45. Franco O.H., Massaro J.M., Civil J., Cobain M.R., O’Malley B., D’Agostino R.B. Trajectories of entering the metabolic syndrome: The Framingham Heart Study. Circulation. 2009;120(20):1943–1950. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.109.855817.

46. Saisho Y., Butler A.E., Manesso E., Galasso R., Zhang L., Gurlo T. et al. Relationship between fractional pancreatic beta cell area and fasting plasma glucose concentration in monkeys. Diabetologia. 2010;53(1):111–114. DOI: 10.1007/s00125-009-1552-z.

47. Wagner J.D., Cline J.M., Shadoan M.K., Bullock B.C., Rankin S.E., Cefalu W.T. Naturally occurring and experimental diabetes in cynomolgus monkeys: a comparison of carbohydrate and lipid metabolism and islet pathology. Toxicol. Pathol. 2001;29(1):142–148. DOI: 10.1080/019262301301418955.

48. Lau D.C.W., Dhillon B., Yan H., Szmitko P.E., Verma S. Adipokines: molecular links between obesity and atheroslcerosis. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2005;288(5):H2031-H2041. DOI: 10.1152/ajpheart.01058.2004.

49. Ruggiero A.D., Vemuri R., DeStephanis D., Brock A., Block M.R., Chou J. et al. Visceral adipose microbial and inflammatory signatures in metabolically healthy and unhealthy nonhuman primates. Obesity (Silver Spring). 2023;31(10):2543–2556. DOI: 10.1002/oby.23870.

50. Comuzzie A.G., Cole S.A., Martin L., Carey K.D., Mahaney M.C., Blangero J. et al. The baboon as a nonhuman primate model for the study of the genetics of obesity. Obes. Res. 2003;11(1):75–80. DOI: 10.1038/oby.2003.12.

51. Cai G., Cole S.A., Tejero M.E., Proffitt J.M., Freeland-Graves J.H., Blangero J. et al. , Comuzzie A.G. Pleiotropic effects of genes for insulin resistance on adiposity in baboons. Obes. Res. 2004;12(11):1766–1772. DOI: 10.1038/oby.2004.219.

52. Kemnitz J.W. Calorie restriction and aging in nonhuman primates. ILAR J. 2011;52(1):66–77.

53. Power M.L., Toddes B., Koutsos L. Nutrient requirements and dietary husbandry principles for captive nonhuman primates. In: Nonhuman primates in biomedical research. Elsevier; 2012:269–286. DOI: 10.1016/B978-0-12-381365-7.00010-8.

54. Willson T.M., Brown P.J., Sternbach D.D., Henke B.R. The PPARs: From orphan receptors to drug discovery. J. Med. Chem. 2000;43(4):527–550. DOI: 10.1021/jm990554g.


Рецензия

Для цитирования:


Орлов С.В., Успенский Ю.П., Фоминых Ю.А., Колесник Ю.А., Панченко А.В. Низшие обезьяны как модельный объект изучения метаболического синдрома. Бюллетень сибирской медицины. 2024;23(2):151-161. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-151-161

For citation:


Orlov S.V., Uspensky Yu.P., Fominykh Yu.A., Kolesnik Yu.A., Panchenko A.V. Monkeys excluding apes as a model for studies on metabolic syndrome. Bulletin of Siberian Medicine. 2024;23(2):151-161. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2024-2-151-161

Просмотров: 571


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 1682-0363 (Print)
ISSN 1819-3684 (Online)