Роль системных воспалительных индексов в прогнозировании атеросклероза сонных артерий у пациентов с ревматоидным артритом

Цель. Определить прогностическую значимость системных воспалительных индексов для развития атеросклероза сонных артерий (СА) у пациентов с ревматоидным артритом (РА).
Материалы и методы. Проведено одноцентровое обсервационное кросс-секционное исследование, в которое были включены 52 пациента с РА. Средний возраст участников составил 59,5 ± 6,7 лет. Всем пациентам выполнено ультразвуковое дуплексное сканирование (УЗДС) СА. Утолщение комплекса интима-медиа фиксировали при значениях 0,9 мм и более. За гемодинамически значимую атеросклеротическую бляшку (АСБ) принимали утолщение СА свыше 50% в сравнении с близлежащими тканями. Проведен анализ наличия факторов риска сердечно-сосудистых заболеваний. На основании данных общего анализа крови рассчитывали индекс системного воспалительного ответа (SIRI), совокупный индекс системного воспаления (AISI), индекс системного воспаления (SII), нейтрофильно-лимфоцитарное соотношение (NLR), лимфоцито-моноцитарное соотношение (LMR), тромбоцитарно-лимфоцитарное соотношение (PLR), а также индекс Рейса. Для разработки прогностической модели использован метод бинарной логистической регрессии.
Результаты. По результатам УЗДС СА пациенты были разделены на две группы: 32 пациента (61,5%) с наличием АСБ в СА и 20 пациентов (38,5%) без АСБ. Пациенты с наличием АСБ в СА имели более высокие значения NLR, SII, SIRI, индекса Рейса. В ходе исследования определены пороговые значения для данных индексов, а также разработана прогностическая модель вероятности развития атеросклероза СА у пациентов с РА, в которой предикторами являлись значения индекса Рейса, SIRI, липопротеиды низкой плотности и возраст.
Заключение. При РА высокая активность системного воспаления ассоциирована с развитием атеросклеротического поражения артерий, что следует учитывать при разработке тактики ведения данных пациентов.

1. Любимова Л.В., Пчелова Н.Н., Николаев Н.С., Преображенская Е.В., Любимов Е.А. Периимплантная инфекция у пациентов с ревматоидным артритом на примере серии случаев. Гений ортопедии. 2024;30(4):552–560. DOI: 10.18019/1028-4427-2024-30-4-552-560.

2. Black R.J., Cross M., Haile L.M., Culbreth G.T., Steinmetz J.D., Hagins H. et al. Global, regional, and national burden of rheumatoid arthritis, 1990–2020, and projections to 2050: a systematic analysis of the Global Burden of Disease Study 2021. Lancet Rheumatol. 2023;5:e594–e610. DOI: 10.1016/s2665-9913(23)00211-4.

3. Галушко Е.А., Насонов Е.Л. Распространенность ревматических заболеваний в России. Альманах клинической медицины. 2018;46(1):32–39. DOI: 10.18786/2072-0505-2018-46-1-32-39.

4. Roth G.A., Abate D., Abate K.H., Abay S.M., Abbafati C., Abbasi N. et al. Global Health Metrics. Global, regional, and national age-sex-specific mortality for 282 causes of death in 195 countries and territories, 1980-2017: a systematic analysis for the global burden of disease study 2017. Lancet. 2018;392(10159):1736–1788. DOI: 10.1016/S0140-6736(18)32203-7.

5. Ambrosino P., Lupoli R., Di Minno A., Tasso M., Peluso R., Di Minno M.N. Subclinical atherosclerosis in patients with rheumatoid arthritis. A meta-analysis of literature studies. Thromb. Haemost. 2015;113(5):916–30. DOI: 10.1160/TH14-11-0921.

6. Galarza-Delgado D.A., Azpiri-Lopez J.R., Guajardo-Jauregui N., Cardenas-de la Garza J.A., Garza-Cisneros A.N., Garcia-Heredia A. et al. Carotid atherosclerosis in the first five years since rheumatoid arthritis diagnosis: a cross sectional study. Adv. Rheumatol. 2023;63(1):36. DOI: 10.1186/s42358-023-00319-x.

7. Елисеева Л.Н., Отарова Ж.З., Ждамарова О.И., Давыдова А.Ф. Клиническая эффективность способа выявления пациентов с высоким риском атеросклероза сонных артерий при ревматоидном артрите. Южно-Российский журнал терапевтической практики. 2022;3(4):70–76. DOI: 10.21886/2712-8156-2022-3-4-70-76.

8. Фомичева О.А., Попкова Т.В., Круглый Л.Б., Герасимова Е.В., Новикова Д.С., Погорелова О.А. и др. Факторы прогрессирования и развития атеросклероза при ревматоидном артрите. Кардиология. 2021;61(1):12–21. DOI: 10.18087/cardio.2021.1.n1331.

9. Герасимова Е.В., Попкова Т.В., Шалыгина М.В., Кириллова И.Г., Герасимова Д.А., Глухова С.И. и др. Субклинический атеросклероз сонных артерий у больных ревматоидным артритом с низким сердечно-сосудистым риском. Терапевтический архив. 2023;95(5):375–379. DOI: 10.26442/00403660.2023.05.202203.

10. England B.R., Thiele G.M., Anderson D.R., Mikuls T.R. Increased cardiovascular risk in rheumatoid arthritis: mechanisms and implications. BMJ. 2018;361:k1036. DOI: 10.1136/bmj.k1036.

11. Feingold K.R., Grunfeld C. Effect of inflammation on HDL structure and function. Curr. Opin. Lipidol. 2016;27(5):521–530. DOI: 10.1097/MOL.0000000000000333.

12. Chang C.K., Chiang E.I., Chang K.H., Tang K.T., Chen P.K., Yip H.T. et al. The sizes and composition of HDL-cholesterol are significantly associated with inflammation in rheumatoid arthritis patients. Int. J. Mol. Sci. 2023;24(13):10645. DOI: 10.3390/ijms241310645.

13. Certo M., Rahimzadeh M., Mauro C. Immunometabolism in atherosclerosis: a new understanding of an old disease. Trends. Biochem. Sci. 2024;49(9):791–803. DOI: 10.1016/j.tibs.2024.06.003.

14. Jin Z., Wu Q., Chen S., Gao J., Li X., Zhang X. et al. The Associations of Two Novel Inflammation Indexes, SII and SIRI with the Risks for Cardiovascular Diseases and All-Cause Mortality: A Ten-Year Follow-Up Study in 85,154 Individuals. J. Inflamm. Res. 2021; 14:131–40. DOI:10.2147/JIR. S283835.

15. Johri A.M., Nambi V., Naqvi T.Z., Feinstein S.B., Kim E.SH., Park M.M. et al. Recommendations for the assessment of carotid arterial plaque by ultrasound for the characterization of atherosclerosis and evaluation of cardiovascular risk: from the American Society of Echocardiography. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2020;33(8):917–933. DOI: 10.1016/j.echo.2020.04.021.

16. Чернявский М.А., Иртюга О.Б., Янишевский С.Н., Алиева А.С., Самочерных К.А., Абрамов и др. Российский консенсус по диагностике и лечению пациентов со стенозом сонных артерий. Российский кардиологический журнал. 2022;27(11):5284. DOI: 10.15829/1560- 4071-2022-5284.

17. Qi Q., Zhuang L., Shen Y., Geng Y., Yu S., Chen H. et al. A novel systemic inflammation response index (SIRI) for predicting the survival of patients with pancreatic cancer after chemotherapy. Cancer. 2016;122(14):2158–67. DOI: 10.1002/cncr.30057.

18. Xiu J., Lin X., Chen Q., Yu P., Lu J., Yang Y. et al. The aggregate index of systemic inflammation (AISI): a novel predictor for hypertension. Front. Cardiovasc. Med. 2023;10:1163900. DOI: 10.3389/fcvm.2023.1163900.

19. Hu B., Yang X.R., Xu Y., Sun Y.F., Sun C., Guo W. et al. Systemic immune-inflammation index predicts prognosis of patients after curative resection for hepatocellular carcinoma. Clin. Cancer. Res. 2014;20(23):6212–22. DOI: 10.1158/1078-0432.CCR-14-0442.

20. Diem S., Schmid S., Krapf M., Flatz L., Born D., Jochum W. et al. Neutrophil-to-Lymphocyte ratio (NLR) and Platelet-to-Lymphocyte ratio (PLR) as prognostic markers in patients with non-small cell lung cancer (NSCLC) treated with nivolumab. Lung Cancer. 2017;111:176–181. DOI: 10.1016/j.lungcan.2017.07.024.

21. Abe S., Kawai K., Nozawa H., Hata K., Kiyomatsu T., Morikawa T. et al. LMR predicts outcome in patients after preoperative chemoradiotherapy for stage II-III rectal cancer. J. Surg. Res. 2018;222:122–131. DOI: 10.1016/j.jss.2017.09.053.

22. Гребенникова И.В., Лидохова О.В., Макеева А.В., Болотских В.И., Бердников А.А., Савченко А.П. и др. Клиническое и патогенетическое значение лейкоцитарных индексов при Covid-19: ретроспективное исследование. Медицинский вестник Башкортостана. 2022;17(3):10–14.

23. Joshi A., Bhambhani A., Barure R., Gonuguntla S., Sarathi V., Attia A.M. Neutrophil-lymphocyte ratio and platelet-lymphocyte ratio as markers of stable ischemic heart disease in diabetic patients: An observational study. Medicine. 2023;102(5):e32735. DOI: 10.1097/MD.0000000000032735.

24. Cheng Q., Liu C., Zhong H., Wang Z., Zhou S., Sun J. et al. Comparison of systemic immunoinflammatory biomarkers for assessing severe abdominal aortic calcification among US adults aged ≥40 years: A cross-sectional analysis from NHANES. PLoS One. 2025;20(6):e0325949. DOI: 10.1371/journal.pone.0325949.

25. Xia Y., Xia C., Wu L., Li Z., Li H., Zhang J. Systemic Immune Inflammation Index (SII), System Inflammation Response Index (SIRI) and Risk of All-Cause Mortality and Cardiovascular Mortality: A 20-Year Follow-Up Cohort Study of 42,875 US Adults. J. Clin. Med. 2023;12(3):1128. DOI: 10.3390/jcm12031128.

26. Шварц В.А., Талибова С.М., Сокольская М.А., Испирян А.Ю., Шварц Е.Н., Петросян А.Д. и др. Ассоциация новых биомаркеров системного воспаления с развитием атеросклероза и его выраженностью. Российский кардиологический журнал. 2024;29(8):6025. DOI: 10.15829/1560-4071-2024-6025.

27. Zhou E., Wu J., Zhou X., Yin Y. The neutrophil-lymphocyte ratio predicts all-cause and cardiovascular mortality among U.S. adults with rheumatoid arthritis: results from NHANES 1999–2020. Front. Immunol. 2023;14:1309835. DOI: 10.3389/fimmu.2023.1309835.

28. Yin X., Zhang Y., Zou J., Yang J. Association of the systemic immune-inflammation index with all-cause and cardiovascular mortality in individuals with rheumatoid arthritis. Sci. Rep. 2024;14(1):15129. DOI: 10.1038/s41598-024-66152-4.

29. Wang W., Yao W., Tang W., Li Y., Lv Q., Ding W. Systemic inflammation response index is associated with increased allcause and cardiovascular mortality in US adults with rheumatoid arthritis. Prev. Med. 2024;185:108055. DOI: 10.1016/j.ypmed.2024.108055.

30. González-Sierra M., Quevedo-Rodríguez A., Romo-Cordero A., González-Chretien G., Quevedo-Abeledo J.C., de Vera-González A. et al. Relationship of blood inflammatory composite markers with cardiovascular risk factors and subclinical atherosclerosis in patients with rheumatoid arthritis. Life (Basel). 2023;13(7):1469. DOI: 10.3390/life13071469.

31. Karmakar U., Vermeren S. Crosstalk between B cells and neutrophils in rheumatoid arthritis. Immunology. 2021;164(4):689–700. DOI: 10.1111/imm.13412.

32. Harifi G., Sibilia J. Pathogenic role of platelets in rheumatoid arthritis and systemic autoimmune diseases. Perspectives and therapeutic aspects. Saudi Med. J. 2016;37(4):354–60. DOI: 10.15537/smj.2016.4.14768.

33. Wang Y., Su R., Li B., Guo Q., Hu F., Yu X. et al. Reduction of peripheral regulatory T cells in active rheumatoid arthritis patients with coronary artery disease. BMC Immunol. 2021;22(1):76. DOI: 10.1186/s12865-021-00466-0.